Nachdem Commander Adama kaltgestellt wurde, bedroht eine Cylonen-Flotte die Galactica. Um den künstlichen Verfolgern zu entkommen, wagen sie erneut einen Überlichtsprung und finden sich plötzlich in einem leeren Teil des Alls wieder, ohne den Rest der Flotte. Ein waghalsiger Plan soll die Galactica zurück zur Flotte führen, doch nur Adama kann ihn ausführen. Wird es ihm gelingen?
Die Cylonen haben es geschafft: Sie sind in die Galactica eingedrungen. Leichen und Blut säumen ihren Weg durch das Schiff. Ihr Ziel: die Druckshots an Bord zu öffnen, um die komplette Crew ins All zu befördern. Wird ihnen diese tödliche Mission gelingen?
Präsidentin Roslin sitzt noch immer im Gefängnis. Langsam fängt sie an durchzudrehen. Derweilen ist Tigh völlig überfordert mit der Situation und der neu gewonnenen Verantwortung. Jetzt verlangt der Rat der Zwölf auch noch eine Rechtfertigung von ihm für die Gefangennahme der Präsidentin. Seine letzte Rettung ist immer häufiger der Griff zur Flasche.
Lee versucht heimlich, die inhaftierte Präsidentin Roslin zu befreien. Er will mit ihr eine demokratische Opposition zu Tigh bilden, dessen miserable Führungsqualitäten inzwischen dafür gesorgt haben, dass die Galactica von sämtlichen Versorgungsschiffen boykottiert wird. Als Tigh von Lees Rettungsplänen erfährt, gibt er den Befehl zum Abschuss der Fliehenden.
Nach seiner Rückkehr steht Commander Adama eine unausweichliche Aufgabe bevor: Er muss seinen Sohn Lee, der gemeinsam mit Präsidentin Roslin geflüchtet ist, aufspüren. Derweil gerät Kara auf dem von Cylonen besetzten Caprica in einen Kampf mit fatalen Folgen.
Präsident Roslins zerbrechliche Koalition wird auf die Probe gestellt: Mehr als ein Drittel der Flotte ist von der Galactica getrennt und zwischen den Rebellen entstehen immer stärkere Spannungen. Schließlich kehren auch noch Kara und Helo mit Cylonen-Spion Sharon von Caprica zurück. Commander Adama ringt inzwischen immer noch mit dem Verrat seines Sohnes Lee.
Bei einem Feuergefecht mit den Cylonen verliert Präsident Roslin ihren spirituellen Berater Elosha. Gemeinsam mit ihren Verbündeten kämpft sie sich trotzdem weiter durch das schwierige Gelände von Kobol auf der Suche nach dem Grab von Athena. An Bord der Galactica stellt Commander Adama währenddessen ein Team zur Rettung von Präsident Roslin auf. Ist das der Beginn einer friedlichen Wiedervereinigung?
Nach der Wiedervereinigung der Flotte flammen alte Konflikte wieder auf: Die Fernsehreporterin D'Anna Biers recherchiert auf der Galactica für eine Dokumentation über das Massaker von Gideon, ein schreckliches Kriegsverbrechen. Dabei stößt sie auf eines der explosivsten Geheimnisse der Galactica.
Sharon informiert Commander Adama, dass der Bordcomputer mit einem Cylon-Virus infiziert ist, der die zentralen Systeme des Schiffs manipuliert und nach Schwachstellen absucht. Der Virus bereitet offensichtlich einen Großangriff der Cylonen vor. Die Uhr tickt, aber Commander Adama muss sich zusammenreißen und entscheiden: Kann er Sharon vertrauen?
Wie aus dem Nichts taucht der verschollen geglaubte Kampfstern Pegasus auf, der durch einen Zufall den nuklearen Holocaust überlebt hat. An Bord ist auch der Verhörspezialist Captain Cole "Stinger" Thorne. Als er versucht, Cylonen-Spionin Sharon durch Folter zum Reden zu bringen, kommt es zum Handgemenge mit Helo und Tyrol, bei dem Thorne getötet wird. Admiral Caine von der Pegasus veranstaltet ein Standgericht.
Lieutenant Kara "Starbuck" Thrace verhindert ein tödliches Kräftemessen zwischen den Kampfsternen Galactica und Pegasus, als sie mit atemberaubenden Fotos des Auferstehungsschiffes der Cylonen zurückkehrt. Für die gemeinsame Zerstörung des Cylonen-Schiffes stellen Commander Adama und Admiral Cain ihre persönlichen und beruflichen Konflikte vorerst zurück. Doch Admiral Cain war schon einmal bereit, für das Überleben ihres Kampfsterns über Leichen zu gehen.
Die Kampfsterne Galactica und Pegasus greifen gemeinsam das Auferstehungsschiff der Cylonen an. Diese Schlacht wird den Charakter des Krieges für immer verändern: Beide Crews stehen vor der Entscheidung, wie weit sie gehen wollen, um zu überleben. Der Kampf entwickelt sich zum Kräftemessen zwischen Admiral Cain und Commander Adama. Ist Lieutenant Thrace bereit, Commander Adamas schrecklichen Befehl auszuführen?
Präsident Roslin kämpft auf der Krankenstation mit dem Tod, als ein Bluttest des ungeborenen Babys von Cylonen-Spion Sharon unerklärliche Ergebnisse bringt. Roslin befiehlt eine Abtreibung. Aber ihr designierter Nachfolger Dr. Baltar protestiert: Wäre eine Kreuzung zwischen Cylon und Mensch nicht eine ideale Fallstudie? Und wer sagt, dass die rätselhaften Eigenschaften des Fötus nicht ein enormes Potenzial haben?
Der Versuch, den blühenden Schwarzmarkthandel innerhalb der Flotte unter Kontrolle zu bringen, führt zu Gewalt, Skandalen und einer Tragödie: Als Lieutenant Lee Adama versucht, den brutalen Mord am kommandierenden Offizier der Pegasus Jack Fisk aufzuklären, stößt er auf eine Verbrecherbande und begegnet einem alten Freund.
Die Flotte zieht weiter. Doch die Galactica bleibt zurück, um die Besatzung der Majahual beim Abbau wichtiger Bodenschätze vor Cylonen-Angriffen zu schützen. Der gefährlichste Gegner der Viper-Schwadronen unter Leitung von Captain Lee "Apollo" Adama ist ein Cylonen-Krieger mit dem Spitznamen "Scar": ein Spezialist in Guerillataktik und Partisanenkrieg.
Die allgemeine Paranoia erreicht einen neuen Höhepunkt, als bekannt wird, dass Cylonen-Spion Sharon sich auf der Galactica versteckt. Sesha Abinell, die ihren Mann bei einem Cylonen-Angriff verloren hat, nimmt auf dem Luxusschiff Cloud Nine Geiseln und fordert Sharons Leben im Austausch gegen das von Apollo.
Ein Raptoren-Team wird nach einem Trainingsflug vermisst - eine Falle der Cylonen? An Bord der Pegasus entspinnt sich ein Machtkampf zwischen ihrem unerfahrenen neuen Commander Barry Garner, Captain Kara "Starbuck" Thrace und Major Lee "Apollo" Adama. An Bord der Galactica wird inzwischen eine blinde Passagierin entdeckt. Die 17-Jährige ist schwanger und entfacht eine Diskussion um das Recht auf Abtreibung angesichts der wenigen menschlichen Überlebenden.
Ein Rückblick zeigt, wie Nummer 6, nachdem Baltars Haus von einer Atombombe zerstört wurde, bei den Zylonen auf dem besetzten Caprica "wiedergeboren" wurde. Dort wird sie wegen ihrer tragenden Rolle bei der fast vollständigen Vernichtung der Menschheit als "Held von Cylon" begrüßt. Ähnlich wie sie sonst immer Baltar erschienen ist, sucht er sie nun in Visionen heim, um sie zu warnen.
Starbuck initiiert eine Rettungsaktion für die Widerstandskämpfer auf Caprica. Dabei entdecken Racetrack und sein Team zufällig einen für Menschen bewohnbaren Planeten außerhalb der Reichweite der Sensoren der Cylonen. Sofort entspinnt sich in der Flotte eine Debatte: Soll man den Planeten kolonialisieren oder weiter nach der mysteriösen "Erde" suchen?
Kara und ihre Leute können es nicht fassen: Die Zylonen haben sich zurückgezogen. Kara kann Anders und seine Widerstandskämpfer von Caprica retten. Bei ihrer Rückkehr zeigt sich: Bruder Cavil ist ein Zylon. Er erklärt Laura, dass die Kriegsheldinnen Sharon und Nummer 6 die Führung der Zylonen überredet haben, die Menschheit zu verschonen. Wird es endlich Frieden zwischen den Zivilisationen geben?