Aidan ist neuer Anführer der Bostoner Vampire. Das stellt ihn vor einige Probleme, denn er versucht weiterhin, seinen vampirischen Gelüsten nicht nachzugeben. Sally hadert mit ihrer Entscheidung nicht durch die "Tür" nach dem Tod gegangen zu sein. Wird sie nun ewig in der Welt als Geist feststecken? Auch Josh denkt über seine Zukunft nach und sucht nach einem Weg aus seinem Werwolf-Dasein. Doch da ahnt er noch nicht, dass er Nora wahrscheinlich ebenfalls zu einem Werwolf gemacht hat.
Bevor der Schuss fallen kann, rettet ein anderer Werwolf Josh vor dem Vampir Heggeman. Entsetzt erkennt Josh, dass er der verwandelten Nora sein Leben verdankt. Diese gerät nach ihrer ersten Metamorphose in eine Identitätskrise. In derselben Nacht holt Aidan Suren, die Tochter des Vampiroberhaupts Mother, aus ihrem Grab. Sie soll mit Aidans Hilfe die Regentschaft über Boston übernehmen. Sally hat gelernt zu schlafen und sucht nach einem Alptraum den Rat ihrer Mitbewohner. Die sind allerdings mit ihren eigenen Problemen beschäftigt.
Josh und Nora bereiten sich das erste Mal gemeinsam auf ihre Verwandlung vor. Da Josh beginnen will, nach einem Gegenmittel zu forschen, beschließt er die Werwolf-Metamorphose aufzunehmen. Sally arbeitet unterdessen an ihrer Reinkarnation und Aidan verbringt mit einer Frau einen wunderschönen gemeinsamen Vormittag - bis er sie beinahe beißt. Josh und Sally bezweifeln, dass die Dates auf Dauer gut gehen, doch Aidan versichert sich unter Kontrolle zu haben, solange er genug Blutkonserven hat. Genau das wird aber zum Problem...
Ohne Blutkonserven wird es immer schwieriger für Aidan (Sam Witwer). In seinem geschwächten Zustand muss er immer häufiger an seine gemeinsame Vergangenheit mit Suren (Dichen Lachman) denken. Eine junge Frau outet sich vor Josh (Sam Huntington) als Werwölfin und will seine Hilfe: Er soll ihren Bruder, der ebenfalls Werwolf und in der Psychiatrie eingesperrt ist, befreien. Ermutigt von Zoe besucht Sally (Meaghan Rath) unterdessen eine Selbsthilfegruppe für Geister. Als sie bemerkt, wie unsicher Zoe auf Männer reagiert, will sie der schüchternen Krankenschwester auf die Sprünge helfen.
Aidan gibt seinem Verlangen nach und trinkt gemeinsam mit Suren von einer jungen Frau. Nach einer gemeinsamen Nacht erfahren sie, dass Surens Mutter im Hotel ist. Die will ihre Tochter wegen des mangelnden Erfolgs bei der Beseitigung der Vampir-Waisen zur Rede stellen. Josh präsentiert derweil seine ersten Forschungsergebnisse vor den Werwolf-Zwillingen und Nora. Letztere reagiert jedoch äußerst reserviert. Im Körper von Dr. Forrests Geliebten Janet entdeckt Sally unterdessen ihre sexuelle Leidenschaft wieder.
Nora ist verschwunden und Josh versucht vergeblich sie zu erreichen. Später entdeckt er, dass Sallys Mutter Rena als Patientin im Krankenhaus aufgenommen wurde und im Sterben liegt. Nach ihrem Tod wandert Rena den Flur entlang und Mutter und Tochter fallen sich überglücklich in die Arme. Doch das Wiedersehen bleibt nicht lange ungetrübt. Während Aidan mit seiner dunklen Seite kämpft, erfährt Josh, dass Nora wegen der letzten Vollmondnacht in ernsthaften Schwierigkeiten steckt.
Aidan sucht nach Cecelia, einer Polizistin, die von Suren zum Vampir gemacht wurde. Als er Josh zu ihrem Verschwinden befragt, muss der gestehen, dass er die Werwolf-Zwillinge Connor und Brynn an sie ausgeliefert hat, um Nora zu schützen. Den Zwillingen ist es aber inzwischen gelungen Cecelia zu verschleppen. Bei Anbruch der Vollmondnacht beginnt im Wald eine tödliche Jagd auf die Vampire, an der auch Nora und Josh unfreiwillig teilnehmen. Sally wird unterdessen von einem mysteriösen Schatten verfolgt.
Seit einer Woche wartet Sally darauf, dass der Sensenmann zurückkehrt und sie holt. Als er schließlich vor ihr steht, macht er ein Angebot: Entweder er holt sie oder sie übernimmt seinen Job und darf bleiben. Josh lässt sich immer mehr hängen, seit Nora die Stadt verlassen hat. Um so mehr freut er sich, als seine Schwester Emily zu Besuch kommt. Suren erhält unterdessen einen Anruf von ihrer Mutter, die bald nach Boston kommen will, um deren Erfolg zu begutachten. Werden Suren und Aidan bis dahin die Vampirwaisen getötet haben?
Nachdem Suren Henry bestraft hat und ihm nach einem grausamen Ritus die Haut abgezogen hat, nimmt Aidan ihn mit in die WG. Während Henry sich erholt, denkt Aidan an ihre erste Begegnung zurück. Josh trifft im Krankenhaus wieder auf seine Ex-Verlobte Julia, die ihm vorschlägt Freunde zu sein. Nach dem Gespräch entdeckt er den Geist seines besten Freundes Stu, der von dem Werwolf getötet wurde, der Josh verwandelte. Sally ist mit dem Sensenmann im Park verabredet, um ihren ersten Job zu erledigen.
Sally ist in einem komaähnlichen Zustand gefangen. Um ihr zu helfen, holen Josh und Aidan Krankenschwester Zoe. Sie kann Geister sehen und mit ihnen kommunizieren, obwohl sie ein Mensch ist. Gemeinsam versuchen sie Sally in ihrer Traumwelt zu erreichen, in der sie gemeinsam mit ihrem Verlobten Scott ein völlig normales Leben führt. Als Sally die Kontaktaufnahme abwehrt, verschließen sich in der WG alle Fenster und Türen, sodass die drei in der Wohnung gefangen sind. Und das ausgerechnet in der Vollmondnacht
Als der Besuch der Mutter ansteht, sind Suren und Aidan zuversichtlich, dass sie alle Aufträge zu deren vollster Zufriedenheit erfüllt haben. Josh datet währenddessen wieder seine Ex-Verlobte Julia. Er will, dass sie und Aidan sich besser kennenlernen und lädt sie zu einem Dinner in die WG ein, zu dem auch Suren kommen soll. Sally wird indes immer noch von dem Sensenmann alias Scott belästigt.
Nach der Entscheidung der Mutter sind Suren und Aidan auf der Flucht. Vor dem Motel, in dem sie abgestiegen sind, lauern Aidan jedoch drei Vampire auf, die ihn pfählen wollen. Einer davon ist Henry. Julias beste Freundin kommt unterdessen nach Boston und Josh überlegt nun ernsthaft ihr die Wahrheit über sich zu erzählen. Sally will sich dagegen endlich mit Zoe versöhnen.
Josh fährt in seinen Heimatort Ithaca, um dort an Julias Beerdigung teilzunehmen. Da die anderen Trauergäste ihm die Schuld an ihrem Unfall geben, beschließt er, dass dies sein letzter Besuch in Ithaca war. Zurück in Boston trifft er sich mit Nora, die ihm erzählt, wie man seinen und den Fluch seiner Nachkommen brechen kann: Man muss seinen Erschaffer töten. Sollte es Josh gelingen Ray umzubringen, wären er und Nora geheilt Und auch Aidan plant einen Befreiungsschlag: Die Mutter muss sterben, damit er und Suren ein gemeinsames Leben beginnen können.