Eines Tages wird das durchschnittliche Leben des High-School-Schülers Kaname Sudo durch die Ankunft einer E-Mail-Einladung zum "Darwin's Game" unterbrochen. Ohne nachzudenken öffnet er die App und wird so zum Spieler im Spiel. Gerade als Kaname zu ahnen beginnt, dass mehr an der zwielichtigen App dran ist, als man denkt, beginnt plötzlich sein erster Kampf, bei dem sich ein mysteriöser Mann in einem Panda-Anzug mit einem Schlachtermesser auf ihn stürzt. Wird Kaname seinen ersten, verzweifelten Kampf gegen einen blutrünstigen Mörder überleben?
Kaname besiegt Banda, den Jäger-Neuling, und behauptet sogar einen Sieg über Shuka "Die unbesiegte Königin". Nachdem Shuka ihm die Spielregeln erklärt hat, vereinbaren sie, ihre Kräfte in ihren zukünftigen Kämpfen zu vereinen. Gemeinsam erkunden sie Shibuya und erkunden die Schlachtfelder, um sich auf das bevorstehende Ereignis im Spiel vorzubereiten.
Die Schatzsuche beginnt. Die Regeln des Spiels sind einfach: Finden Sie die Ringe, die in der Stadt Shibuya versteckt sind. Kaname wird in ein Hotel teleportiert und versucht, von dessen Gelände zu fliehen, um nach Shuka zu suchen, aber er wird von einem kampfhungrigen Spieler verfolgt und ist darin gefangen. Als das Gebäude abgeriegelt wird, trifft er auf ein junges Mädchen, das sich Rein nennt.
Kaname und Rein entdecken, dass der Florist jede ihrer Bewegungen mit den Überwachungskameras des Gebäudes beobachtet. Sie schließen sich zusammen, um seine Pläne zu untergraben, indem sie die Kameras zerstören, während sie seinen Handlangern ausweichen. Da sie den Gefolgsleuten nicht entkommen können, entscheiden sie sich für eine verzweifelte Strategie, die ihnen nur eine zwanzig prozentige Überlebenschance lässt!
Kaname wird klar, dass er, um die Schatzsuche zu gewinnen, den bösartigen Eighth Clan besiegen muss. Um dies zu erreichen, bildet er mit Rein, Ryuji und Hiiragi einen vorläufigen Clan. Während sie eine Strategie entwickeln, um den Achten Clan zu besiegen, erhält Kaname eine Bitte um Hilfe von Shuka.
Kaname und Ryuji kommen am Ausgangspunkt von Shukas Botschaft an. Ohne einen Augenblick zu zögern, taucht Kaname ein, um Shuka zu retten, die er bewusstlos vorfindet. Während Kaname versucht, herauszufinden, wie es dazu kam, trifft Ryuji am Eingang der Unterführung auf ein junges Mädchen namens Sui. Als er sie verfolgt, rächt sich Sui mit ihrem Siegel.
Als die Schatzsuche in ihre letzte Phase eintritt, rückt der achte Clan in Richtung des Zentralturms von Shibuya vor. Laut Plan hält Hiiragi die Position im Turm selbst und greift an, wird aber mit einem harten Kampf gegen Sig, ein hochrangiges Mitglied des Achten Clans, konfrontiert, der über ein Siegel verfügt, mit dem er die Flammen kontrollieren kann. Als er erkennt, dass der Schlüssel zum Sieg in der Station Shibuya liegt, geht Rein sofort dorthin und schafft es, vor den anderen zu kommen. Sie findet jedoch jemanden, der unerwartet auf sie wartet...
Kaname und seine Kompanie liefern sich einen Kampf mit Wang, dem Führer des achten Clans. Ryuji ist bereit, zu sterben, aber Kaname kommt gerade rechtzeitig, um ihn zu retten. Er versucht mit einem Bluff, Wang zu besiegen. Wer wird der Gewinner der Schatzsuche sein?
Seit dem Abschluss der Schatzsuche ist ein Monat vergangen. Kaname hat seinen eigenen Clan gegründet und wird im Danjo Boxing Club trainiert. Danjo, der den Boxclub anführt, fordert Kaname zu einem kompromisslosen Kampf im Vale Tudo-Stil heraus, um Kanames Trainingsfortschritt zu messen und zu entscheiden, ob er ein würdiger Partner für eine Allianz ist. Kaname behauptet sich und kämpft unerschütterlich gegen Danjo, der einer der Spitzenkämpfer in Darwin’s Game ist. Gerade als die Schlacht ihren Höhepunkt erreicht, wird sie durch das plötzliche Auftauchen einer unerwarteten Figur unterbrochen.
Nachdem er von Kaname bei der Schatzsuche geschlagen wurde, versucht Wang, sich zu rächen, indem er Shinozuka, Kanames Freund, entführt und ihm die Finger abschneidet. Während Kaname von Schuldgefühlen zerfressen wird, weil er seinen Freund in das D-Spiel hineingezogen hat, kehrt Rein mit Details zu Wangs Versteck und den Kampffähigkeiten des achten Clans zurück. Die Sunset Ravens verbünden sich mit Inukai vom Danjo Boxing Club, mit dem sie ein Bündnis eingegangen sind, und begeben sich zu dem Lagerhaus, in dem sich Wang und seine Anhänger verstecken.
Kaname fordert Wang zu einem Clan-Kampf heraus, um die Dinge ein für alle Mal zu klären. Welches Schicksal hat die Schlacht zwischen Kaname und Wang sowie zwischen den Sunset Ravens und dem Eighth Clan?