Der junge Dexter Morgan kämpft damit, seine Triebe im Zaum zu halten und gleichzeitig mit seinem Vater Harry und seiner jüngeren Schwester Deb klarzukommen. Als Harry ins Krankenhaus muss, merkt Dexter, dass es Zeit wird, sein Schicksal zu erfüllen.
Dexter versucht, sich in seinem neuen Job als forensischer Praktikant bei der Polizei zurechtzufinden, während Harry nach seinem Krankenhausaufenthalt zur Arbeit zurückkehrt. Deb rächt sich mit einem Diebstahl an ihrem Vater.
Dexter nimmt einen Kredithai ins Visier, von dem Batista ihm erzählt. Harry soll Maria LaGuerta, die neue Ermittlerin, im Auge behalten. Deb schmeißt eine Party, um ihre Volleyball-Mitspielerinnen für sich zu gewinnen.
Dexter nimmt sich einen Mafia-Auftragskiller vor, der angeblich im Ruhestand ist. Harry ermittelt in einem brutalen Mord an einem 10-jährigen Jungen. Deb schleicht sich mit Sofia in einen Nachtclub und macht eine aufregende neue Bekanntschaft.
Nach einem fehlgeschlagenen Mordversuch erteilt Harry Dexter Hausarrest. Deb vertieft ihre Beziehung zu Gio und verbringt am Todestag ihrer Mutter Zeit mit ihrem Bruder.
Die Polizei von Miami wird von einer Entführung erschüttert. Dexter nimmt einen Killer ins Visier, der der Justiz bisher entwischt ist. Doch zuerst muss er ein Doppeldate mit Deb und ihrem Freund überstehen.
Dexter muss sich ein neues Versteck für seine Leichen suchen. Harry und LaGuerta stellen Spencer eine kontroverse Theorie vor. Die Polizei sucht ein vermisstes Kind. Deb bekommt Ärger wegen ihres Verhaltens beim Volleyballtraining.
Deb schleicht sich mit ihrem mysteriösen Freund weg. Dexter soll sie suchen. Harry und LaGuerta suchen in Tampa einen potenziellen Serienmörder auf der Flucht, während ihre Kollegen Verdächtige im Fall der Kindesentführung unter die Lupe nehmen.
Nach einer misslungenen SWAT-Razzia kommt Dexter dem Entführer näher. Deb begleitet Harry zur Arbeit und sieht die Polizei in neuem Licht. Harry ermittelt weiter im Serienmörderfall, doch verschweigt LaGuerta seine Theorie.
Dexter will den Entführer des Kindes stellen, bevor es zu spät ist. Deb besucht ihren Paten im Krankenhaus und überdenkt ihre Zukunft. Harry stellt einen Serienmörder und macht eine schockierende Entdeckung.