Dexter Morgan arbeitet als Spezialist für Blutspritzeranalyse in der Spurensicherung des Miami Police Departments. Doch hinter der Fassade des freundlichen Forensikers verbirgt sich ein Serienkiller, der nachts diejenigen zur Strecke bringt, die der Justiz entkommen sind. Wie lange kann er sein Doppelleben vor seiner Schwester, seiner Freundin und seinen Kollegen verbergen?
Dexter belauert sein nächstes Opfer: Einen Autofahrer, der unter Alkoholeinfluss einen Teenager getötet hat und nun freigesprochen wurde. Doch dann wird er in die Ermittlungen in einem Polizistenmord einbezogen. Unterdessen hinterlässt der Kühlwagen-Killer ein makaberes Beweisstück, das Dexters Schwester Debra in die Mordkommission befördert.
Dexter ist seinem nächsten Opfer auf der Spur, einem frisch entlassenen Mörder, der anscheinend wieder töten will, als er von Debra zum jüngsten Tatort des Kühlwagen-Killers gerufen wird. In einem Eishockey-Stadion wurden die Überreste einer Prostituierten gefunden. Lieutenant LaGuerta schreibt den Nachtwächter zur Fahndung aus, aber ist er wirklich der Killer?
Der Kühlwagen-Killer hinterlässt Dexter verstörende Nachrichten: Er drapiert Leichenteile an den Orten von Dexters Kindheitserinnerungen. LaGuerta muss unterdessen ihre Fahndung nach dem Hauptverdächtigen, Nachtwächter Tony Tucci, verändern. Und Doakes fürchtet um sein Leben seit er sich mit einem Gangsterboss angelegt hat.
Ein Opfer des Kühlwagen-Killers wird lebendig gefunden und das ganze Police Department hofft, den gefährlichen Serientäter mit seiner Hilfe festzunehmen. Dexter fahndet unterdessen nach seinem nächsten Opfer, einem mörderischen Menschenhändler. Doch diesmal entwickeln sich die Dinge ganz anders als geplant.
Forensiker Dexter wird zu einem Tatort gerufen und muss feststellen, dass eines der Opfer, die er beseitigt hatte, auf mysteriöse Weise wieder an den Ort des Verbrechens zurückgekehrt ist. Will ihm der Kühlwagen-Killer klarmachen, dass er weiß, was Dexter so nach Dienstschluss treibt? Als LaGuerta auch noch einen Zeugen findet, droht sich die Schlinge zuzuziehen.
Debra und Batista entdecken eine Leiche neben Neil Perrys Wohnwagen und finden heraus, dass er der Kühllaster-Mörder ist. Während eine groß angelegte Suche nach dem Mörder beginnt, bleibt Dexter enttäuscht zurück. Der angebliche Killer entspricht absolut nicht seinen Erwartungen. Ritas Familienleben gerät währenddessen völlig aus der Bahn. Ihr Exmann erhebt Anspruch auf die gemeinsamen Kinder und lässt Dexter wissen, dass er seine Anwesenheit im Haus nicht duldet.
Dexter untersucht eine Serie von Selbstmorden berühmter und mächtiger Frauen und findet heraus, dass alle denselben Psychiater besuchten. Um dem Doc auf den Zahn zu fühlen, wird Dexter selbst zum Patienten und erfährt dabei ein dunkles Geheimnis aus seiner Kindheit. Dexters Beziehung zu Rita steht nach der Rückkehr ihres Ex-Manns derweil auf der Kippe.
Dexter erhält die Nachricht vom Tod seines leiblichen Vaters. Für Dexter ein Schock, hat sein Adoptivvater ihm doch erzählt, sein richtiger Vater sei bereits vor langer Zeit ums Leben gekommen. Er beschließt, das Wochenende im Haus des verstorbenen Vaters zu verbringen, um seine bruchstückhafte Erinnerung wiederherzustellen, und wird dabei von Rita, Debra und deren Freund Rudy begleitet. Doakes wird währenddessen in eine Schießerei verwickelt, die vom Department für interne Angelegenheiten untersucht wird. Batista muss sich entscheiden, ob er die Wahrheit erzählen oder Doakes decken will.
Dexters Welt gerät ins Wanken, als er an einem Tatort ein Massaker vorfindet, wie er es noch nie gesehen hat. So denkt er zumindest, bis ihn Erinnerungsfetzen überwältigen, die ihn bis ins Mark erschüttern. Rita muss indessen einen Anwalt einschalten, nachdem Paul ihr das alleinige Sorgerecht für die Kinder streitig machen will. Batista folgt einer neuen Spur im Kühllaster-Fall, die ihn dem sadistischen Mörder näherbringt.
Der Kühllaster-Mörder schlägt wieder zu. Dexter fällt auf, dass der Mord weniger sauber ausgeführt ist als die vorherigen, als habe es der Killer eilig gehabt, Miami zu verlassen. In Wirklichkeit aber hat der Mörder jemanden entführt, der Dexter sehr nahe steht, und will ihn damit in die Falle locken. Eine Falle, die Dexters Leben verändern wird. Währenddessen bemerkt Doakes, dass Dexter sich in der letzten Zeit gegenüber der Mordkommission seltsam verhalten hat. Er fragt sich, ob Dexter nicht selbst der Kühllaster-Mörder ist.
Dexters Loyalität wird auf die Probe gestellt, als er merkt, dass der Kühllaster-Mörder die Stadt wegen ihm verlässt. Er fragt sich, wie tief er wohl in dessen dunkle und verrückte Psyche eintauchen muss. Doakes, der immer noch Dexter hinter den Morden vermutet, versucht ihn mit fragwürdigen Methoden von der Jagd nach dem Kühllaster-Mörder abzuhalten. Paul nutzt indessen Dexters Abwesenheit, um Rita davon zu überzeugen, dass Dexter gefährlich ist und einen schlechten Einfluss auf die Kinder hat.