Staffel 2

Ein ungewohntes Gefühl für Dexter: Er ist derzeit emotional nicht in der Lage, Menschen zu ermorden und ist über diesen Zustand extrem frustriert. Debra, die beinahe vom Kühlwagenkiller getötet worden wäre, kehrt zum Polizeidienst zurück.

Dexter versucht immer noch seinen Killerinstinkt wiederzufinden. Debra redet sich ein, sie sei über das Trauma mit dem Kühlwagenkiller hinweg. Doch dann verliert sie im Job die Kontrolle. Im Hafen der Stadt sind mehrere Leichensäcke gefunden worden. FBI-Agent Lundy kommt nach Miami, um den Killer zu suchen.

Dexter hat es auf einen fiesen Gebrauchtwagenverkäufer abgesehen. Rita hegt den Verdacht, dass Dexter drogensüchtig ist. Sie droht ihn zu verlassen, wenn er sich nicht einer Therapie unterzieht.

Ritas Mutter kommt zu Besuch und spürt sofort, dass mit Dexter etwas nicht stimmt. Masuka glaubt, dem Hafenschlächter auf die Spur gekommen zu sein, was Dexter beunruhigt. Beim Verhör eines Zeugen geht Angel eine Spur zu weit.

Dexter findet heraus, dass einer der Männer, die einst vor seinen Augen seine Mutter töteten, noch am Leben ist. Ritas Mutter will Dexter hinaus werfen, aber Rita legt sich mit ihr an. Die Polizei grenzt das Gebiet des Hafenschlächters auf drei mögliche Orte ein.

Ein Nachahmungstäter ist auf den Spuren des Hafenschlächters unterwegs. Dexter findet heraus, dass er beim Säubern seines Botes gefilmt wurde. Außerdem erfährt er, dass seine Mutter eine Polizeiinformantin gewesen ist. Als Rita bei einem Essen merkt, wie eng Lilas Beziehung zu Dexter wirklich ist, steht die Beziehung vor dem Aus.

Dexter schickt als Hafenschlächter ein Manifest an das Einsatzkommando, um seine Spuren zu verwischen. Aber Agent Lundy durchschaut den Plan. Deborah trennt sich von Gabriel und gesteht Lundy ihre Gefühle. Dexters Beziehung zu Lila wird immer intensiver. Gleichzeitig merkt er, dass ihm Rita und ihre Kinder fehlen.

Nach einem Brand in Lilas Wohnung stellt Dexter fest, dass sie sich mehr zu ihm hingezogen fühlt, als ihm lieb ist. Er beschließt, dass ein Entzug gegen seine Mordlust nicht hilft, und stattet dem Mörder einen zweiten Besuch ab. Am Bahnhof finden Debra und Lundy unterdessen einen Hinweis darauf, dass der Hafenschlächter sich mitten unter ihnen befindet.

Dexter versucht, sich endgültig von Lila zu trennen. Aber er merkt, dass sie nicht bereit ist, die Beziehung einfach aufzugeben. Gleichzeitig macht ihn Lundys Großfahndung nach dem Hafenschlächter zunehmend nervös. Dexter versucht, ihm immer einen Schritt voraus zu sein.

Als ihm sein misstrauischer Kollege Doakes zu einem Mord folgt, gelingt es Dexter, die Oberhand zu behalten. Doch als Doakes die dunkle Vergangenheit seines Adoptivvaters Harry enthüllt, bricht Dexters Welt zusammen. Und auch das Miami Police Department ist Dexter immer dichter auf den Fersen. Rita räumt Dexter unterdessen wieder einen Platz in ihrem Leben ein.

Dexter sieht sich mit einer folgenschweren Entscheidung konfrontiert, die diejenigen betrifft, die ihm am nächsten stehen. Die Beziehung zu Lila wird erneut auf eine harte Probe gestellt, als sie eines von Dexters Geheimnissen herausfindet und es benutzt, um ihn zu erpressen.

Lundy und das FBI lösen ein für alle Mal den Fall des Hafenschlächters. Für Dexter aber bleibt es brenzlig, denn seine Welt verwandelt sich buchstäblich in ein Inferno. Ob er noch einmal wie Phönix aus der Asche steigen kann?