Nach Ritas Tod fühlt sich Dexter nicht nur verantwortlich, sondern ganz ungewohnt für ihn, schuldig. Nicht fähig sein Trauma zu bewältigen trifft er dabei eine drastische Entscheidung, die jeden um ihn herum betreffen wird. Für Gefahr sorgt Quinn, der die offizielle Lesart der Behörden, dass Rita ein Opfer des Trinity Killers ist, in Frage stellt. Der Mord passe nicht in das Profil des Serienkillers. Und LaGuerta schlägt er dann noch vor, den naheliegendsten Verdächtigen genauer zu untersuchen: den Ehemann, Dexter!
Dexter versucht verzweifelt als alleinerziehender Vater über den Tod seiner Frau hinweg zukommen. Er versucht sich ganz auf die Kinder zu konzentrieren und seinen Drang zu töten zu unterdrücken. Doch dann macht er eine furchtbare Entdeckung, die ihn zu seinem nächsten Opfer führen könnte.
Dexter gerät in eine merkwürdige Situation, als er ein Kindermädchen für seinen Sohn sucht, um seinem Drang zu töten weiter nachgehen zu können. Der Druck steigt als sein Polizeikollege Quinn Ähnlichkeiten zwischen dem als Trinity-Killer Verdächtigten "Kyle Butler" und Dexter entdeckt.
Eine ungewohnte Situation für Dexter: Zum ersten Mal muss er jemanden das Leben retten, statt es jemanden zu nehmen. Sein Polizeikollege Quinn untersucht derweil weiter die merkwürdigen Ähnlichkeiten zwischen Dexter und dem als Trinity-Killer Verdächtigten "Kyle Butler".
Nachdem Dexter jetzt eine ungewollten Mitwisserin hat, muss er eine Entscheidung über Schicksal treffen. Gleichzeitig fragt er sich, ob Ritas Tod wohl auch in seinem Sohn Harrison eine dunkle Seite geweckt hat. Sein Polizeikollege Quinn lässt derweil einen alten Bekannten einen Blick in Dexters Leben werfen.
Dexter versucht sein Leben wieder auf die Spur zu bringen und jagt ein neues Opfer. Doch er wird abgelenkt und gerät in eine brenzlige Situation, weil er seiner neuen Begleitung helfen muss. Sein Polizeikollege Quinn erfährt unterdessen aus einer fragwürdigen Quelle mehr über Dexter.
Dexter hat beschlossen, Lumen bei der Suche nach ihrem zweiten Peiniger zu helfen. Sa wird er als Spurensicherungsexperte zu einem Unfall gerufen. Ein Truck wurde von einem Auto gerammt, kippte um und verstreute seine Ladung auf die Strasse: die fünf Behälter mit toten Frauen, die Dexter vor einiger Zeit im Sumpf entdeckt hat. Der Truck ist auf den berühmten Motivationskünstler Jordan Chase gemeldet.
Dexter und seine neue Gefährtin Lumen verfolgen während eines Selbsthilfeseminars einen brutalen Killer. Dexters Schwester Debra gerät dabei als Ermittlerin im Santa-Muerte-Fall in unerwartete Schwierigkeiten. Diese zwingen ihren Kollegen Batista, eine schwierige Entscheidung zu treffen.
Mitten in der Jagd nach ihrem nächsten Opfer werden Dexter und Lumen von einem unerwarteten Gast überrascht. Dexters Schwester Debra wurde inzwischen zum Akten Sortieren straf versetzt. Trotzdem gelingt es ihr neue Beweise zu finden.
Gerade als Dexter und seine neue Komplizin Lumen einen möglichen Verbündeten auf der Jagd nach Lumens ehemaligen Peinigern entdeckt haben, müssen sie vorsichtig werden. Die Mordkomission hat einige entscheidende Beweise gefunden, die sie zu einem ihrer früheren Opfer führen könnte. Dexters Schwester Debra arbeitet derweil wieder an ihrem alten Fall und identifiziert zwei weitere Verdächtige.
Die Pläne von Dexter und seiner Komplizin Lumen werden durchkreuzt. Dexter muss Schadensbegrenzung betreiben, als ihm klar wird, dass ihnen jemand außerhalb seiner Dienststelle auf den Fersen ist. Der geheimnisvolle fehlende Verdächtige im Fall von Dexters Schwester Debra gewinnt langsam Konturen.
Dexter ist verzweifelt: Seine Komplizin Lumen wurde an der Nase herumgeführt. Und soll ihn nun selbst in die Falle locken. Dexter riskiert alles, um die Fehler seiner Vergangenheit nicht zu wiederholen. Seine Schwester Debra lässt sich zur Lösung ihres Falles derweil von ihren Gefühlen leiten. Und ihr gemeinsamer Kollege Quinn ist in einer gefährlichen Situation ausgerechnet auf Dexters Hilfe angewiesen.