Das Leben von Dexter Morgan läuft äußerlich in geregelten Bahnen: Er kümmert sich mit Jamie, der Schwester seines Kollegen, um seinen Sohn und arbeitet als Blutspurenexperte für die Polizei von Miami. Und bringt als brutaler Killer Mörder zur Strecke, die durch die Maschen der Justiz geschlüpft sind. Selbst auf seinem Klassentreffen ist er auf der Jagd: Hat der alte Quarterback tatsächlich Dexters Schulfreundin Jane umgebracht?
Um ein makabres Verbrechen aufzuklären, greift die Mordkomission von Miami auf die Unterstützung von Bruder Sam zurück, einem ehemaligen Kriminellen, der angeblich seinen Glauben gefunden hat. Dexter glaubt ihm kein Wort und sieht in ihm schon sein nächstes Opfer. Aber im Lauf seiner Nachforschungen lernt Dexter einen ungewöhnlichen Mann kennen.
Dexter begegnet einem einsam alternden Serien-Killer. Es ist ein Held seiner Jugend - und zugleich das Spiegelbild seiner Zukunft? Dexters Schwester Debra hat inzwischen mit ihrer neuen Position zu kämpfen. Und die beiden "Doomsday"-Killer bereiten ein neues Tableau vor, das Debra und ihr Team vor neue Herausforderungen stellt.
Ein neues Tableau der ultra-religiösen Doomsday-Killer Travis Marshall und Professor Gellar, ein Notfall mit seinem Sohn Harrison und ein Gespräch mit dem geläuterten Bruder Sam konfrontieren Dexter mit Glaubensfragen. Geller ist unterdessen unzufrieden mit Travis' Date mit einer hübschen Kellnerin. Er wird einen Preis dafür bezahlen müssen.
Mit der Hilfe seines neuen Freundes Bruder Sam sucht Dexter nach einem inneren Licht, das er der Dunkelheit in ihm entgegensetzen kann. Die Suche nach den Doomdsday-Killern führt ihn unterdessen in eine neue Richtung. Batista und Quinn besuchen die Universität des verdächtigen Professor Gellar. Und Dexters Schwester Debra muss ihn Therapie.
Dexters neuer Freund Bruder Sam wurde in seiner Werkstatt niedergeschossen und liegt im Koma. Dexter sucht nach dem Täter, doch in einem lichten Moment bittet Bruder Sam ihn, seinen Mord nicht zu rächen. Doomsday-Killer Travis ringt derweil mit seinem Gewissen, weil sein Mentor Professor Gellar eines ihrer Opfer brutal foltern will.
Dexter erfährt, dass sein alter Gegenspieler - der Trinity Killer - zurückgekehrt sein und seine Frau und Tochter umgebracht haben soll. Doch Dexter hatte ihn selbst zur Strecke gebracht. Steckt am Ende dessen Sohn Jonah hinter den Morden? Will er in die Fußstapfen seines Vaters treten? Dexter reist auf der Suche nach Antworten nach Nebraska. Seine Polizei-Kollegen sind unterdessen den Doomsday-Killern auf den Fersen
Sowohl Dexter als auch seine Kollegen vom Morddezernat von Miami sind den Doomsday-Killern dicht auf den Fersen. Als Dexter erfährt, dass Travis versucht, sich von seinem dunklen Begleiter Gellar zu lösen, will er ihm helfen und Gellar töten. Dexters Schwester Debra gerät unterdessen mit ihrer Chefin LaGuerta über den Tod eines Call-Girls aneinander.
Dexter hat Travis Marshall, einen der Doomsday-Killer aufgespürt. Doch statt ihn zu bestrafen, will er ihm helfen sich von seinem dunklen Begleiter, dem diabolischen Professor Gellar zu befreien. Gemeinsam wollen sie ihn finden und töten. Doch das wird weit schwieriger als gedacht.
Dexter hat einen fatalen Fehler begangen: Er wollte Doomsday-Killer Travis Marshall von dessen dunklen Begleiter Professor Gellar befreien. Doch Gellar wurde in Wirklichkeit bereits vor Jahren von Travis ermordet. Travis ist ein Einzeltäter und Gellar nichts weiter als seine eingebildete Wahngestalt. Dexter setzt alles daran seinen Fehler wieder gut zu machen.
Dexter setzt alles daran, den wahnsinnigen Doomsday-Killer Travis Marshall aufzuhalten. Der plant einen gefährlichen Giftgas-Anschlag auf die Polizei von Miami. Dexters Schwester Debra wird sich unterdessen in ihrer Therapie immer klarer, dass ihre Gefühle für ihren Bruder weit über Geschwisterliebe hinausgehen.
Allein auf dem offenen Meer, kilometerweit von der Küste entfernt, scheint Dexter keine Chance mehr zu haben, den Doomsday-Killer zur Strecke zu bringen. Seine Schwester Debra wird sich derweil der wahren Gefühle für ihren Bruder klar und fasst einen riskanten Plan um Travis zu stellen.