Sechs Monate sind seit Captain LaGuertas Tod vergangen: Der charmante Blutspurenexperte und passionierte Freizeitkiller Dexter Morgan führt wieder sein scheinbar geregeltes Doppelleben. Seine Adoptiv-Schwester Debra hat LaGuerta erschossen und Dexter gerettet, doch jetzt droht sie an ihrer Schuld zu zerbrechen. Da taucht das eigentümlich verstümmelte Opfer eines neuen Serienkillers auf. Dies ruft die Psychopathenexpertin Dr. Evelyn Vogel auf den Plan, die Dexter erstaunlich gut zu kennen scheint.
Dr. Vogel soll das Miami Police Department auf der Jagd nach dem mysteriösen Serienkiller "der Gehirnchirurg" unterstützten. Tatsächlich konfrontiert sie Dexter mit alten Aufnahmen ihrer Therapiesitzungen mit seinem Vater Harry bei denen sie Dexters Killer-Kodex entwickelt hat. Dexters Schwester Debra bringt sich derweil mit ihren Ermittlungen auf eigene Faust in Gefahr.
Debra ist völlig außer Kontrolle. Als Dexter versucht an ihr altes Ich zu appellieren, führt das zu neuen Schwierigkeiten: Debra will den Mord an LaGuerta gestehen. Gemeinsam mit Dr. Evelyn Vogel gelingt es Dexter unterdessen unter ihren ehemaligen Patienten einen Verdächtigen zu identifizieren, welcher der gefürchtete Serienkiller "Der Gehirnchirurg" sein könnte.
Dr. Evelyn Vogel versucht Dexters Schwester Debra über ihren Mord an LaGuerta hinwegzuhelfen. Unterdessen nimmt Dexter auf der Jagd nach dem Serienkiller „Der Gehirnchirurg“ die Fährte eines neuen Verdächtigen auf. Doch der ist ihm einen Schritt voraus. Als Debra von den wahren Umständen des Todes ihres Vaters Harry erfährt, kommt es zur Katastrophe.
Dr. Vogel versucht Dexter und Debra nach ihrem Mordversuch einander wieder näher zu bringen. Doch Dexter macht sich lieber auf die Suche nach Yates, dem vermeintlichen Serienkiller „Der Gehirnchirurg“. Als Yates Dr. Vogel entführt, müssen Dexter und Debra zusammenhalten um sie zu retten.
Dexter überwacht einen jungen Psychopathen namens Zach Hamilton um herauszufinden, ob dieser auf seinem Tisch landen soll. Dexter absolviert ein sehr unbefriedigendes Date mit seiner Nachbarin Cassie und auf Quinn wartet eine böse Überraschung. Als Dexter und Debra endlich beginnen, wieder normal mit einander umzugehen, werden sie von einer alten Bekannten überrascht...
Dexter stellt Hannah nach um herauszufinden, warum sie nach Miami zurückgekehrt ist. Dabei kommt er dem neuen Mann an ihrer Seite in die Quere. Deb bekommt von ihrem Boss Jacob Elway die Meinung gesagt. Außerdem nimmt sich Mr. Morgan mit Zach Hamilton einem neuen Schützling an und beginnt, ihm Harrys Code beizubringen. Doch ein verpasstes Treffen der beiden Killer könnte tödliche Konsequenzen haben..
Dexter stellt seinem Schützling Zach Hamilton nach, weil er davon ausgeht, dass dieser seine Nachbarin Cassie ermordet hat. Gleichzeitig bemüht sich Dexter noch darum, seiner Exfreundin Hannah MacKay dabei zu helfen, das Land zu verlassen. Deb wittert den Verdacht, dass ihr Bruder ihr in Bezug auf seine Exfreundin nicht die Wahrheit sagt und heftet sich an Dexters Fersen.
Dexter untersucht einen Mord, dessen Resultat er in seiner eigenen Wohnung auffinden musste. Dabei stößt er auf einen entscheidenden Hinweis. In diesem Zusammenhang erwartet Dr. Vogel eine Überraschung, als ein alter Bekannter in ihr Leben zurückkehrt. In der Zwischenzeit schmieden Dexter und Hannah McKay Pläne, die ihre gemeinsame Zukunft betreffen. Doch gleichzeitig hat sich ein zielstrebiger Ermittler auf die Spur von Dexters Freundin gesetzt.
Dexter bedient sich der Hilfe von Dr. Vogel, um den Brain Surgeon in eine Falle zu locken. So soll der Killer endlich auf seinem Tisch landen. Später wird eine Person, die im Leben von Dexter einen entscheidenden Stellenwert einnimmt, vor dessen Augen ermordet. An anderer Stelle kommt es zu Komplikationen, die Harrison betreffen. Masuka kommt unterdessen seiner Tochter Niki auf die Schliche...
Dexter ist hin- und hergerissen zwischen der gemeinsamen Flucht mit Hannah und seinem Sohn Harrison und seinem Drang, Saxon ein für allemal den Garaus zu machen. Nachdem Dex bereits alles für einen Neubeginn in Argentinien in die Wege geleitet hat, begeht der Killer aus einer Gewissensfrage heraus dabei einen schweren Fehler. Auch ein aufziehender Sturm könnte die Fluchtpläne gefährden...
Während ein Hurrikan auf Miami zurast, will Dexter die Dinge unbedingt auf seine Art und Weise zu Ende bringen.