Olivia Dunham ist in der Parallelwelt gefangen. Sie wird von einer Psychiaterin befragt und einer Behandlung unterzogen, die ihre Erinnerung manipuliert. Es gelingt Olivia, sich nach Manhattan durchzuschlagen und einen Taxifahrer zu entführen. Mit der Behandlung wurde jedoch eine Saat in ihr gesät, die Olivias Persönlichkeit verändert - mit dramatischen Folgen.
Ein Einfamilienhaus ist Tatort eines Einbruchs. Opfer und Täter sind auf rätselhafte Weise ums Leben gekommen, vom Diebesgut fehlt jede Spur. Dieses bekommt Olivia unerwartet ausgehändigt - eine Kiste, die Leben fordert.
Nach ihrer Gehirnwäsche tritt Olivia Dunham im Paralleluniversum den Dienst an. Mit ihren vermeintlichen Partnern untersucht sie eine Reihe von Unfällen mit bizarren Gemeinsamkeiten. Misstrauisch verfolgt der Verteidigungsminister ihr Tun, um sie beim kleinsten Fehltritt auszuschalten.
Senator Van Horn, ein alter Freund von Broyles, gerät in einen Autounfall. Plötzlich taucht Newton, der Gestaltwandler, im Krankenhaus auf, ballert wie wild um sich und erschießt schließlich Van Horn. Broyles kommt zu spät und sieht mit Entsetzen Quecksilber in der Schusswunde - Van Horn war auch ein Gestaltwandler. Walter, der mittlerweile ein Labor bei Massive Dynamic bezogen hat, glaubt, dass sich noch Informationen aus dem Körper extrahieren lassen ...
Im Paralleluniversum suchen die Fringe-Agenten nach einem Mann, der aus einer Quarantänezone befreit wurde. Dabei erfahren Olivia und ihre Kollegen ein schockierendes Geheimnis über die Bernsteinmasse, mit der gesperrte Gebiete luftdicht versiegelt werden. Nebenbei unterzieht Verteidigungsminister Bishop seine Agentin einem riskanten Experiment.
Eine Radiostation sendet eine Zahlenfolge und löscht damit das Gedächtnis der Zuhörerinnen und Zuhörer. Peter findet Aufzeichnungen von einem Volk, das weit vor Menschengedenken gelebt haben soll. Und Walter versucht seinen Sohn daran zu hindern, ahnungslos den Bau einer Massenvernichtungswaffe voranzutreiben.
Im Paralleluniversum trifft Olivia Vorkehrungen, ins Labor und damit nach Hause zu gelangen. Die Zeit drängt, denn Verteidigungsminister Bishop will sie aus dem Verkehr ziehen. Noch zuvor fordert die Jagd auf einen Kidnapper Olivia, der vor Jahren auch Broyles' Knaben ein Leid angetan hat.
Olivias Doppelgängerin fliegt auf und ergreift die Flucht. Ihrer Fährte folgend, ist das Ermittlerteam gleichzeitig in grösster Sorge um Agentin Dunham. Dieser droht auf der anderen Seite ein höchst unerfreuliches Ende. Beim Versuch auszubrechen gerät Olivia in eine Sackgasse.
Olivia ist wieder da. Peter muss ihr beichten, dass seine Beziehung zu der anderen Olivia schon weit über den ersten Kuss hinausgegangen ist. Die richtige Olivia nimmt die Nachricht erstaunlich gelassen hin, wird sie doch von einem Fall abgelenkt, bei dem jemand die transplantierten Organe von einer ganz bestimmten Spenderin, einer 17-jährigen Selbstmörderin, aus den Empfängern herausoperiert ...
Roscoe Joyce, der Bewohner eines Altenheimes in Boston, hat eine Begegnung mit seinem vor 25 Jahren verstorbenen Sohn Bobby. Bobby bittet seinen Vater, mit Walter Bishop Kontakt aufzunehmen...
Die aus den gefundenen Einzelteilen zusammengebaute Maschine lässt sich mit keiner Energiequelle starten, "reagiert" allerdings auf Peter, der daraufhin Nasenbluten bekommt. Astrid wird von Broyles damit beauftragt, die Daten der falschen Olivia zu sichten. Als ein toter Gestaltwandler gefunden wird und dessen Name in den Daten auftaucht, werden alle mit Zugang zu den Daten überprüft, um den Maulwurf zu finden. Die echte Olivia knackt schließlich den Code, der die Gestaltwandler identifiziert, kommt aber auch beim letzten von insgesamt fünfen zu spät...
Ein Wissenschaftler bekommt ein Geburtstagspaket mit unbekanntem Absender. Als er eine Puppe aus dem Päckchen entnimmt, sprüht sie ihm ein blaues Pulver ins Gesicht. Der Mann stirbt qualvoll, sein Skelett löst sich auf. Olivia und ihr Team finden heraus, dass der Mann an einem Waffenprojekt beteiligt war, bei dem auch das tödliche blaue Pulver eine entscheidende Rolle spielt. Nach kurzer Zeit können sie Verdächtige ins Visier nehmen, die von Rachegelüste getrieben sind ...
Silva, ein wahnsinniger Wissenschaftler, versucht mit Hilfe einer Käferart, einen Impfstoff zu entwickeln. Diese Käfer können jedoch nicht ohne Wirte gezüchtet werden und so benutzt er Menschen, die an dieser Symbiose qualvoll sterben. Die FBI-Ermittler machen sich auf die Suche nach seinem Labor und werden schließlich fündig. Lincoln hat indes Colonel Broyles' Stelle übernommen, und auch Olivia ist glücklich, weil ihr Freund Frank ihr einen Heiratsantrag gemacht hat ...
In einem Haus in Brooklyn geschehen seit einiger Zeit seltsame Dinge. Als sechs Menschen durch den Balkonfußboden einer Wohnung in den Tod stürzen, tritt Broyles' Team auf den Plan. Das Erstaunliche: der Boden des Balkons hat sich nach dem Vorfall wieder geschlossen, nichts deutet auf einen Schaden hin. Walter mutmaßt, dass an dieser Stelle ein Riss zwischen den beiden Universen entstanden ist. Die fatale Folge: sollte daraus ein Strudel werden, würden beide Welten untergehen ...
1985: Walter hat Peter aus dem anderen Universum entführt. Das Versprechen, ihn nach seiner Heilung so schnell wie möglich wieder zurück zu bringen, kann Walter jedoch nicht halten, denn er fürchtet katastrophale Konsequenzen für die Struktur der Universen. Der kleine Peter durchschaut bald, dass etwas nicht stimmt und dass Walter und Elizabeth nicht seine Eltern sind. Die beiden leiden schrecklich darunter, nun mit dieser Lüge leben zu müssen ...
Ein bizarrer Einbruch in eine Metallsammelstelle hält das Team in Atem: Zwei Männer schweben schwerelos an der Außenfassade hoch und entwenden die Osmium-Vorräte des Lagers. Einer der beiden wird von einem Wachmann erschossen. Die Leiche kommt in Walters Labor, wo sie einer eingehenden Untersuchung unterzogen wird. Daneben beschäftigt er sich mit Bells alten Aufzeichnungen und beschließt, Bells Seele zurückholen. Peter versucht indes, alles über die Gestaltwandler zu erfahren ...
William Bell ist wieder zurück: Er sitzt in Olivias Körper. Wie lange wird Bell in ihrem Körper bleiben? Welchen Plan verfolgt er? Unterdessen bekommt es das Team mit einer Frau namens Dana Gray zu tun, die nicht sterben kann, es aber hartnäckig versucht. Plötzlich taucht ein alter Bekannter aus dem anderen Universum auf: Agent Lincoln Lee. Als Gray eine Bombe in einem vollbesetzten Zug als ihre letzte Chance sieht, endlich zu sterben, muss das FBI einschreiten.
Bei Olivias Schwangerschaft treten Komplikationen auf: Ein Virus, der schon ihre Schwester Rachel und deren ungeborenes Baby getötet hat, hat scheinbar auch sie infiziert. Bevor Olivia die Testergebnisse bekommt, wird sie entführt und in eine Lagerhalle gebracht. Dort machen sich ein dubioser Arzt und sein Team daran, die Schwangerschaft auf chemischem Weg zu beschleunigen - mit Erfolg. Schon bald wächst der Fötus und ist schon nach wenigen Stunden bereit für die Geburt.
Olivia soll endlich von Bells Bewusstsein befreit werden. Peter, Walter und Bell nehmen Drogen und begeben sich in Olivias Psyche auf die Suche nach ihr. Sie vermuten, dass sie sich verängstigt in einen Winkel ihres Bewusstseins zurückgezogen hat. Auf der Suche nach ihr stoßen sie auf viele Hindernisse. Wird es den Dreien gelingen, Olivia zu finden und welchen Preis müssen sie für ihr Vorgehen zahlen?
Ein mysteriöser Wirbelsturm lässt zwei Schäfer und eine Herde Schafe verschwinden. Das Fringe-Team wird dazu gerufen, um den Vorfall zu untersuchen. Walter muss entsetzt feststellen, dass höchstwahrscheinlich ein Strudel entstanden ist. Ist das ein erstes Anzeichen dafür, dass der Krieg mit dem anderen Universum begonnen hat? Walter, Peter und Bell versuchen den Vorfall aufzuklären und bringen sich dabei in große Gefahr. Und was hat Sam Weiss mit der Maschine zu tun?
Die Ereignisse spitzen sich zu: Walternativ hat die Maschine auf der andere Seite aktiviert. Plötzlich auftretende Naturkatastrophen häufen sich. Peter liegt immer noch im Krankenhaus. Er wollte die Maschine deaktivieren, doch das Kraftfeld, das um die Maschine herrscht, war zu stark. In der Zwischenzeit machen sich Olivia und Sam Weiss auf die Suche nach uralten Artefakten, die in Verbindung mit der Maschine stehen ...
Es ist das Jahr 2026 - Olivia ist Chefin der Fringe-Division und mit Peter verheiratet. Die Welt steht kurz vor dem Kollaps und ähnelt auch sonst dem anderen - mittlerweile untergegangenen - Universum von Walternativ. Der hat sich kurz vor dem Ende in die blaue Welt hinübergerettet und führt ein Leben als Einsiedler, will sich aber rächen. Und so arbeitet er mit einer Terrorgruppe zusammen, für die er eine spezielle Lichtbombe entwickelt hat ...