Im Jahr 2552 haben Menschen auf dem Planeten Madrigal für die Unabhängigkeit von der Erde gekämpft, aber eine tödliche Begegnung mit dem Alien Covenant erschwert die Dinge. Master Chief John 117 und sein Supersoldat „Spartans“ schließen sich dem Kampf an. Nach der Schlacht begibt sich Master Chief mit einem Madrigal-Überlebenden und einem mysteriösen Objekt, das er auf dem Planeten entdeckt hat, zu seinem Heimatplaneten Reach. Aber ein umstrittener Befehl lässt John seine Mission und sich selbst in Frage stellen.
John bringt Kwan zu einem alten Freund und erfährt mehr über das geheimnisvolle Objekt. Dr. Halsey entwickelt einen Plan, um mit Johns unberechenbarem Verhalten umzugehen.
John lernt seinen neuen Partner kennen und entdeckt Geheimnisse in seinem eigenen Gedächtnis. Kwan will ihren Kampf für die Unabhängigkeit fortsetzen, aber Soren hat etwas anderes mit ihr vor.
John folgt seinen Visionen, um in seiner Vergangenheit Antworten zu finden. Er führt Halsey und Cortana zurück an den Ort, an dem alles begann. Unter Sorens Schutz sucht Kwan nach einer Armee.
Kwan und Soren gehen auf der Flucht allmählich die Optionen aus. Alle sind auf der Suche nach dem geheimnisvollen Halo. John macht eine schreckliche Entdeckung.
Die Überlebenden kehren nach Reach zurück. John konfrontiert Dr. Halsey mit den Lügen seiner Vergangenheit. Der neue Gefangene scheint John besser zu kennen, als dieser sich selbst.
Kwans Reise auf der Suche nach der wahren Bestimmung ihrer Familie führt sie tief in die Wüste von Madrigal. Soren ist besessen von einer unerledigten Aufgabe.
John und Makee werden sich über ihre gemeinsame Vision klar. Halsey hat eine letzte Chance, ihre Mission zu retten - und dabei sich selbst. Am Ende muss sich jeder für eine Seite entscheiden.
Geschlagen und verraten, führt John 117 die Spartans auf eine Selbstmordmission, um den Halo zu finden und die Menschheit zu retten. Aber zu welchem Preis?