In den Rückblicksequenzen dieser Staffel wird Alex Parrish (Priyanka Chopra) bei der CIA eingeschleust und durchläuft das Traingsprogramm für angehende CIA-Agenten auf der „Farm“. Hier ist sie nicht allein: Auch Ryan Booth (Jake McLaughlin) ist hier undercover unterwegs. Doch niemand darf wissen, wie nahe sich die beiden eigentlich stehen. In der Gegenwart, ein Jahr nach den Ereignissen auf der „Farm“, werden die Teilnehmer des G20-Gipfels im New Yorker Finanzdistrikt, darunter hochrangige Vertreter aus der ganzen Welt sowie der Präsident der USA, von Terroristen gekidnappt. Um zu zeigen, wie ernst sie es meinen, drohen die Terroristen damit, die Frau des Präsidenten vor den Augen aller zu enthaupten.
Auf der „Farm“ steht die erste Aufgabe bevor: Die Rekruten sollen lernen, wie sie der Überwachung entkommen. In der Federal Hall, wo die Teilnehmer des G20-Gipfels als Geiseln genommen wurden, gelingt es Alex (Priyanka Chopra), sich unbemerkt in den NYPD Notfallbunker zu schleichen, um Kontakt mit der Außenwelt aufzunehmen.
Auf der „Farm“ steht die nächste Übungseinheit an. Alex (Priyanka Chopra) und Ryan (Jake McLaughlin) wollen die Übung nutzen, um einen genaueren Eindruck von den anderen Rekruten zu bekommen. Welcher angehende CIA-Agent versteckt sich hinter einer Maske und hat böse Absichten? In der Gegenwart ist es Alex gelungen, sich undercover unter die Terroristen zu mischen. Doch einer der Terroristen wird von einem FBI-Spitzel mit Informationen versorgt – und Alex Tarnung fliegt auf. Zu ihrer Überraschung ist dieser Terrorist jedoch kein Unbekannter …
Alex erfährt, dass die Terroristen die Geiseln in der Federal Hall so schnell wie möglich loswerden wollen. Im Gegenzug verlangen sie die Auslieferung von Eric Boyer, einem jungen Hacker. Alex beschwört Raina, diesen Austausch zu verhindern … Ein Jahr zuvor, auf der CIA-Farm: Die Trainees müssen ein spezielles Armband tragen, das die Intensität ihrer Emotionen misst. Aufgabe ist, die eigenen Schwächen bzw. Ängste zu erkennen und sie unter Kontrolle zu bekommen.
Alex befindet sich weiterhin in der Krisen-Zone. Miranda nimmt indes über Shelby Kontakt zu Will Olsen auf, der ihr helfen soll, die Wahrheit über den Hacker Eric Boyer herauszufinden, der mit den Terroristen zusammengearbeitet hat. Ein Jahr zuvor auf der Farm: Die Rekruten erlernen alles über die Erzeugung und Durchsetzung von Illusionen. Owen lässt die Rekruten eine Feldübung in einem noblen Club durchführen, bei der sie den angeblichen Spion Al Crawford überwachen sollen.
Alex und Lydia sind in der Krisenzone auf der Suche nach Festplatten mit brisantem Inhalt. Indes verdächtigen sich die gefangenen Agenten gegenseitig, zu den Terroristen zu gehören. Ein Jahr zuvor auf der CIA-Farm: Die Rekruten lernen den Ablauf von Drohnenangriffen kennen und sollen nach vorgegebenen Kriterien die Freigabe des Schlags üben – bis aus der Übung Realität wird.
Alex gerät in die Hände der Terroristen und wird gefangen genommen. Um zu erfahren, wo die gesuchten Festplatten sind, drohen sie, Dayana zu töten. Alex gibt an, dass Lydia die Festplatten hat und schlägt vor, deren Handy zu orten. Dafür muss allerdings zuerst der Störsender abgeschaltet werden. Um Léon gegenüber glaubwürdiger zu erscheinen, erhält Shelby unterdessen eine Tarn-Identität – doch das hat auch Folgen für Alex …
Nachdem es Harry, Leon und Sébastian gelungen ist, Alex und Dayana zu befreien, wartet bereits die nächste Herausforderung auf die Männer: Sie versuchen, eine biologische Waffe auf dem Dach eines Gebäudes zu entschärfen. Doch die Terroristen sind dem Team erneut auf den Fersen, und was Alex während des Kampfes mit ihnen erfährt, schockiert sie zutiefst …
Hannah unterzieht Alex einer intensiven Befragung, bei der Alex angibt, dass sie einen Teil der Geiseln bereits kennt, und zwar aus ihrer Ausbildungszeit auf der Farm. Außerdem erzählt sie Hannah, dass einige davon den Terroristen angehören. Doch Hannah tut diese Informationen als Fantasiegebilde ab … Shelby hat unterdessen nur ein Ziel: Die Regierung am Zünden der Rakete zu hindern und damit das Leben vieler Unschuldiger zu retten.
Miranda hat einen Weg gefunden, durch den die Geiseln aus der Krisenzone befreit werden könnten. Es handelt sich um einen Service-Tunnel, den sie Alex zeigt. Die Mission gerät jedoch ins Wanken, als Nimah verhindern will, dass Miranda an die Festplatten gelangt, die Lydia an sich genommen hat. Alex scheint nun bei der Befreiung der Geiseln auf sich gestellt zu sein. Unterdessen will Präsidentin Haas per Luftangriff gegen die Terroristen vorgehen, was Shelby für einen Fehler hält.
Owen steckt in der Zwickmühle: Wenn er sich für eine Zusammenarbeit mit dem FBI entscheidet, handelt er automatisch gegen seine Tochter und den AIC. Alex rät ihm, mit dem FBI zu kooperieren, doch Owen fällt die Entscheidung nicht leicht … Neun Monate später verhört Jason die AIC-Mitglieder und greift dafür zu drastischen Mitteln. Als nächster soll Harry befragt und im Zweifel getötet werden – und das ausgerechnet von Ryan …
Owens Rekruten – allen voran Lydia – planen, bei der NSA einzubrechen. Ziel ist es, ihre persönlichen Akten zu löschen. Gleichzeitig verschafft sich Lydia Zugang zur Datenleitung der NSA, während Dayana ihre eigenen Ziele verfolgt … In New York versuchen die Geiseln, einen Geheimgang zur Flucht zu nutzen. Was einige nicht ahnen: In ihren Reihen sind AIC-Agenten und Anhänger der Geiselnehmer …
Auf der Farm wird den Rekruten beigebracht, wie sie im Falle einer Enttarnung ihre Spuren beseitigen. Unterdessen untersuchen FBI-Agenten den Tod des Rekruten Jeremy Miller, der durch eine Explosion ums Leben kam. Schnell stellt sich heraus, dass auch er die NSA abgehört hat … In New York führt Lydia Ryan, Alex sowie León und Harry in die Krisenzone zurück. Sie suchen bei Will und Dayana nach wichtigen Festplatten. Dabei wird klar, wer der Maulwurf in den Reihen der CIA ist …
Als eine Frachtmaschine abstürzt, wird schnell klar, dass es sich um einen Terrorakt handelt. Vermutlich steht der Anschlag im Zusammenhang mit streng geheimen Daten auf einer Festplatte, die während der G20-Geiselkrise gestohlen wurde. Präsidentin Claire Haas ruft daraufhin eine Spezialeinheit, die unter dem Kommando ihres Sohnes Clay steht, ins Leben …
Nach einem Chemieunfall ermittelt die neugegründete Spezialeinheit in Brookwell, Virginia. Kurz vor den Vorkommnissen wurde zwar auf die Notfallpläne auf dem Cache zugegriffen, doch schnell stellt sich heraus, dass es sich um Fake News zu handeln scheint. Eine heiße Spur führt schließlich zu einer Trollfabrik, die mit russischen Hackern in Verbindung steht …
Schon wieder wurde auf den Cache zugegriffen. Dahinter soll die Society-Lady Rebecca stecken, die Partys für die Prominenz mit Rang und Namen im großen Stil gibt. Clay und dessen Verlobte nehmen Kontakt zu Rebecca auf und bitten sie um Unterstützung, um die Hintermänner zu ermitteln. Unter der Zusicherung von Schutzmaßnahmen für sich und ihre Familie, erklärt sich Rebecca bereit, zu helfen. Doch obwohl die Task Force sie bewacht, kann der Mord an ihr nicht verhindert werden …
Alex wird von einer Freundin aufgesucht, die ihre Hilfe braucht. Sie befürchtet, dass sie – ähnlich wie Alex vor kurzer Zeit – für Taten verantwortlich gemacht werden soll, die sie nicht begangen hat …
Clay fühlt sich zwar relativ mutlos, trifft sich aber dennoch mit dem Präsidenten, um mit ihm die Zukunft der Spezialeinheit zu besprechen. Derweil leitet Alex einen Einsatz, um den Ruf des Präsidenten zu schützen. Owen unterstützt sie dabei und lernt bei der Mission, auf seine Instinkte zu hören
Maxine und Clay feiern ihre Verlobung. Die Party will das Team nutzen, um ihre Gegner an einem Ort zu versammeln und sie gegeneinander auszuspielen. Doch plötzlich wird die Mission für alle Beteiligten lebensgefährlich, denn ein Team-Mitglied trifft eine unerwartete Entscheidung
Alex will zusammen mit Owen das feindliche Lager auskundschaften. Dabei wird sie gezwungen, ihre Solidarität unter Beweis zu stellen. Doch schnell muss sie feststellen, dass sie dazu benutzt werden soll, sowohl die Task Force als auch den Präsidenten zur Strecke zu bringen
Mit Alex’ Hilfe will die Task Force herausfinden, was die Kollaborateure planen und inwiefern sie mit dem neuen Präsidenten unter einer Decke stecken. Schließlich erfahren sie, dass ein Terroranschlag droht
Präsident Roarke und die Kollaborateure planen eine Änderung der Verfassung, um die amerikanischen Bürger zu entmündigen. Gerade noch rechtzeitig kann die Task Force dieses Vorhaben aufdecken und vereiteln. Doch dann fällt Alex einem Scharfschützen zum Opfer