Sookie und Lafayette müssen das Chaos beseitigen, das Tara und Debbie hinterlassen haben. Pams Erscheinen bringt die beiden auf eine Idee – mit schwerwiegenden Folgen. Bill und Eric bekommen Besuch von der Autorität und seinem Gefolge. Eine von ihnen ist eine Frau aus Erics Vergangenheit. Derweil müssen sich Sam und Alcide mit einem wütenden Werwolf-Rudel auseinandersetzen. Alcide warnt Sookie vor Russell Edgington, der wieder unter den Untoten weilt.
Tara taucht wieder in Bon Temps auf und ist alles andere als gut gelaunt. Pam schwelgt indes in Erinnerungen an ihr menschliches Leben als Madam des Comstock Brothel in San Francisco und die erste Begegnung mit Eric. Derweil treffen Bill und Eric im Hauptsitz der Autorität in New Orleans auf Salome und werden mit den Verhörtechniken der Autorität bekannt gemacht. Alcide lehnt es ab den Platz als neuer Rudelführer einzunehmen.
Sookie und Lafayette versuchen Tara in ihrem Durst nach Menschenblut im Zaum zu halten. Doch sie entkommt und flüchtet hilfesuchend zu Sam . Um Tara zu finden, stattet Sookie Pam einen Besuch ab, doch die schwelgt immer noch in Erinnerung an Eric und ihre gemeinsame Vergangenheit. Unterdessen willigt die Autorität ein, Bill und Eric zu verschonen, wenn sie ihnen binnen kürzester Zeit Russel Edgington ausliefern.
Pam beschließt endlich Verantwortung zu übernehmen und erklärt Tara die wichtigsten Regeln des Vampirseins. Indes sind Bill und Eric im Auftrag der Autoriät auf der Suche nach Russel Edgington. Eric wendet sich an Pam, doch die bittet ihren Erschaffer schweren Herzens, sie frei zu lassen, damit sie sich ihrer neuen Rolle widmen kann. Sookie quält sich unterdessen mit Schuldgefühlen wegen des Mordes an Debbie und will sich der Polizei stellen.
Bill und Eric haben nur noch eine Nacht um Russel Edgington zu finden. Verzweifelt wenden sie sich an Sookie. Über Alcide kommen sie schließlich auf eine heiße Spur, doch die Zeit rennt ihnen davon. Indes versucht sich Tara als Barkeeperin im Fangtasia, wo sie Jessicas Aufmunterungsversuchen hinsichtlich der schönen Seiten des Vampirdaseins ausgesetzt ist. Lafayette kämpft derweilen weiter gegen seine dämonische Seite an und versucht verzweifelt Jesus zu kontaktieren.
Nachdem sie Russel Edgington der Autorität ausgeliefert haben, sind sich Bill und Eric nicht sicher, welches Schicksal sie nun erwartet. Roman beschließt Russel umgehend hinrichten zu lassen, doch der verfolgt seine eigenen Pläne. Unterdessen machen sich Jason und Sookie auf die Suche nach der Wahrheit über den Tod ihrer Eltern, während Lafayette seiner Mutter einen Besuch abstattet, die ebenfalls wie er eine alarmierende Nachricht von Jesus aus dem Jenseits erhalten hat.
Nach Romans Tod feiern Russel und seine Anhänger ihren Triumph über die Autorität. Während der Zeremonie sind Bill und Eric gezwungen, Liliths Blut zu kosten – mit ungeahnten Folgen. Als Sookie erfährt, dass sie ihre Feenkräfte verlieren könnte, wenn sie sie zu oft nutzt, versucht sie sich krampfhaft von ihnen zu lösen. Unterdessen bekommt Tara, die nun als Tänzerin im Fangtasia arbeitet, unerwartet Besuch von ihrer aufgebrachten Mutter.
Während die Autorität unter Russels Führung eine völlig neue Richtung einschlägt, wird Bill von einer Erinnerung aus dem Jahr 1910 eingeholt. Unterdessen kann Jason Sookie überzeugen, ihre Feenkräfte zu behalten. Mit ihrer telepathischen Gabe sucht sie in den Köpfen ihrer neuen Freunde nach einem Hinweis, welcher Vampir ihre Eltern ermordet hat – und macht eine schockierende Entdeckung. Indes hat die Gruppe fanatischer Vampir-Hasser Jessica entführt und fordert Hoyt auf sie zu erschießen.
Während Andy und Jason bei ihren Ermittlungen einen Hinweis bekommen, dass jemand aus ihren eigenen Reihen hinter den grausamen Morden stecken könnte, wendet sich Sookie an Ex-Sheriff Bud Dearborne, um weitere Details über den Tod ihrer Eltern zu erfahren. Doch der Besuch wird ihr zum Verhängnis. Unterdessen fragen sich Pam und Tara im Fangtasia, was geschieht, wenn ihnen die True Blood-Vorräte ausgehen, da die Autorität Bills Plan in Gang gesetzt hat, alle sieben True Blood Fabriken auf der Welt zu zerstören.
Als die True Blood Vorräte sich dem Ende zuneigen, erfährt Sookie am eigenen Leib, welche Konsequenzen das für die Menschen hat. Im Fangtasia setzt der neue Sheriff von Area 5 indes Pam und Tara unter Druck, den Befehl der Autorität auszuführen und die Vampir-Popluation zu erhöhen. Eric wird von Russels Gefolge derweilen gefangen genommen und vor die Entscheidung gestellt, sich zur Vampirgöttin Lilith zu bekennen oder den wahren Tod zu sterben.
Bills religiösen Eifer nimmt derart überhand, dass er Jessica einen Befehl gibt, den sie an sich nicht ausführen kann. Dank eines belastenden Video von Russel und Steve stellt das Militär der Vampir Autorität ein Ulitmatum. Auf der Suche nach Antworten bezüglich der Todesumständen ihrer Eltern wird Sookie zur Feenältesten gebracht. Die soll mehr über ein uraltes Geheimnis der Familie wissen. Alcide nimmt indes mit seinem Vater Kontakt auf.
Mit dem Versuch Bill davor zu retten, gänzlich seine Menschlichkeit zu verlieren, ist Eric auf letzter, verzweifelter Mission im Kampf gegen die Autorität. Andy wird mit den Konsequenzen eines Paktes konfrontiert, den er all zu leichtfertig eingegangen ist, Alcide bereitet sich auf den finalen Showdown mit J.D. vor, während Sam und Luna versuchen, der Aurotität zu entkommen und dabei an die Grenzen ihres Shofter-Könnens geraten.