In einem verlassenen Haus in Mystic Falls haben Lily und ihre Häretiker eine neue Bleibe gefunden. Caroline, Matt und Stefan dulden die Gruppe nicht in ihrer Stadt, doch der Versuch, sie auszulöschen, scheitert. Daraufhin handeln Lily und Stefan einen Pakt aus: Die Bewohner von Mystic Falls dürfen evakuiert werden, jeder Fremde, den es in die Stadt verschlägt, ist Freiwild. Als Bonnie und Damon jedoch wiederkehren, sagen sie den Häretikern den Kampf an.
Alaric hat den Phönix-Stein entdeckt und holt sich Bonnies Rat ein. Sie bittet Alaric, den Stein sofort zu vernichten, denn es geht etwas sehr Böses von ihm aus. Allerdings hat er auch wiederbelebende Kräfte, weshalb Alaric es nicht wagt, ihn zu vernichten. Es gelingt ihm, Ryan damit vorübergehend ins Leben zurückzuholen. Unterdessen halten die Häretiker Caroline gefangen und foltern sie. Stefan ist auf dem Weg, sie zu befreien – doch er muss viele Hürden überwinden.
Stefan, Alaric und Bonnie sind auf der Suche nach dem fünften Häretiker. Unterdessen lauscht Caroline Valeries trauriger Geschichte: Sie wurde von Lily nach Mystic Falls geschickt, um sich um Stefan zu kümmern, in den sie sich verlieben sollte. Da sie von Stefan schwanger wurde, wollte sie nicht mehr zu Lily zurückkehren, sondern ein neues Leben mit ihrem Liebsten beginnen. Nach einem Selbstmordversuch wurde sie schließlich zum Vampir und somit zur ersten Häretikerin.
Damon stellt entsetzt fest, dass jemand Oscars Herz herausgerissen hat. Er bittet Bonnie, Oscar wieder ins Leben zu holen. Nach einer erfolgreichen Auferstehung plagt Oscar jedoch ein unbändiger Hunger und er macht sie über einen Bus voller Touristen her, die zu Halloween eine Grusel-Tour nach Mystic Falls unternehmen. Unterdessen händigt Lily Damon einen Sarg aus – Elenas Sarg.
Valerie will Julians Leichnam verbrennen, doch dafür muss er erst einmal gefunden werden. Lily erfährt von dem Vorhaben und bringt Julians Leiche nach Mystic Falls. Unterdessen muss Damon eine schockierende Nachricht verarbeiten: Lily ist schuld daran, dass Elena damals ins Koma gefallen ist. Gemeinsam mit Bonnie schmiedet Damon einen Racheplan: Er will Julian ins Leben zurückholen, nur um ihn vor Lilys Augen ein zweites Mal sterben zu lassen.
Damon möchte den Mord an Julian so lange aufschieben, bis Lily so verliebt und glücklich mit ihm ist, dass der Schmerz des Verlustes fast unerträglich wird. Auf einer Feier in Lilys Haus kommt es jedoch zu einem bitteren Streit zwischen Julian, Stefan und Damon. Unterdessen muss Alaric verzweifelt einsehen, dass es für seine Frau Jo keine Hoffnung auf Leben gibt. Ein menschlicher Körper kann keine Vampirseele beherbergen. Es ist Zeit, Abschied zu nehmen.
Sowohl der Schwangerschaftstest als auch die Ultraschalluntersuchung zeigen deutlich, dass Caroline nicht schwanger ist. Valerie kann sich das nicht erklären und wendet bei Caroline einen Tarnzauber an. Das Ergebnis ist verblüffend – Caroline trägt tatsächlich Zwillinge in ihrem Bauch, der Vater ist Alaric. Unterdessen reden Damon und Stefan auf Lily ein, sie solle sich schnellstmöglich von Julian trennen. Die Brüder sehen in ihm dasselbe Monster, das ihr Vater einst war.
Julian muss sterben! Stefan und Valerie wollen ihn mit diesem Plan auslöschen: Damit die Häretiker die Seiten wechseln, will Valerie ihnen erzählen, was ihr Julian damals angetan hat. Wenn schließlich auch die Verbindung zwischen Lily und Julian gebrochen ist, will Stefan ihn töten. Unterdessen muss Stefan eine Nachricht verdauen, die ihn wie ein Hammerschlag trifft – er erfährt, dass Caroline von Alaric schwanger ist und Zwillinge erwartet.
Während Caroline in den Geburtsvorbereitungen steckt, heften sich Damon und Stefan an Julians Fersen. Entgegen ihrer Vermutungen müssen sie feststellen, dass er nicht alleine ist. Damon fürchtet, dass Julian und seine Freunde zu mächtig sind und will die Aktion abbrechen. Stefan will davon allerdings nichts wissen und entführt Mary Louise. Das Zusammentreffen mit Julian nimmt für die Brüder schließlich kein gutes Ende.
Als Soldat im amerikanischen Bürgerkrieg kämpft Damon an vorderster Front. Im Gegenzug für einen Heimatbesuch, soll Damon zwei desertierte Soldaten zur Truppe zurückbringen. Die Aktion geht schief und Damon wird erschossen. Als er aufwacht und die Mission erneut angeht, wiederholen sich die Ereignisse. Damon merkt, dass er in einer Zeitschleife steckt. Bonnie versucht ihr Bestes, um ihn zu befreien, doch Damon scheint ein Gefangener des Phönixsteins zu sein.
Nach seiner Befreiung aus der Höllenwelt, muss Damon noch von seinem Umfeld abgeschirmt werden. Seine Aggressionen sind noch immer immens. Als er jedoch einen gefestigteren Eindruck macht, befreit ihn Stefan von den Ketten und sie unternehmen einen Spaziergang. Unterwegs treffen sie einen jungen Mann, dem Damon im Wahn das Herz herausreißt. Wie sich herausstellt, handelt es sich um Julians Gehilfen Ellis. Julians Rache lässt nicht lange auf sich warten.
Nachdem Damon Elena in den Feuertod geschickt hat, packt ihn der Drang zur Selbstzerstörung. Er betritt Julians Kampfarena und nimmt es mit jedem Gegner auf, der sich anbietet. Stefan kommt gerade noch rechtzeitig, um seinen schwer verletzten Bruder zu retten. Unterdessen verbrennt Enzo die Leiche der alten Raina Cruz, um danach mitzuerleben, wie sich die junge Raina plötzlich wie Phönix aus der Asche erhebt.
Die Zwillinge in Carolines Bauch saugen ihrer Mutter die Energie aus dem Körper. Die Ärzte beschließen, einen Kaiserschnitt einzuleiten, doch die Ungeborenen protestieren – schnell fliegen medizinische Gerätschaften durch die Luft. Mary-Louise, Nora, Beau und Valerie starten ein magisches Ritual, um die Kleinen zu besänftigen und die Geburt einzuleiten. Währenddessen nimmt Rayna die Spur der Salvatore-Brüder auf und folgt Damon ins Krankenhaus.
Lorenzo empfängt Damon und Bonnie freundlich in der „Waffenkammer“, einem großen Anwesen mit einer Sammlung wertvoller magischer Artefakte. Lorenzo ist jedoch nur darauf aus, über seine beiden Gäste an Rayna und ihr Schwert zu kommen. Die Situation eskaliert – Damon wird in einen geschlossenen Raum mit Tyler gesperrt, der sich jeden Moment in einen Werwolf verwandeln wird. Bonnie wird ihrer magischen Kräfte beraubt …
Eine hässliche Narbe erinnert Stefan unentwegt an den Schmerz, den ihm Rayna angetan hat. Gemeinsam mit Valerie betreten sie einen von Hexen betriebenen Kräutergarten, in dem eine Pflanze wachsen soll, die seine Narbe entfernen kann. Doch sie finden dort nicht das, wonach sie suchen. Unterdessen gelingt es Damon, Raynas Herz herauszureißen – aber trotz der tödlichen Wunde kann sie sich wieder regenerieren.
Rayna hat Mary Lou mit ihrem Blut vergiftet. Das Gegengift gibt es allerdings nur unter einer bestimmten Bedingung. Unterdessen hält Rayna Stefan als Geisel in einem Nachrichtenstudio gefangen. Damon eilt zur Rettung seines Bruders und liefert sich einen Kampf mit Rayna, bei dem er den Kürzeren zieht. Stefan gelingt zwar die Flucht, doch die mächtige Hexe ist ihm bereits dicht auf den Fersen.
Das Phönixschwert versetzt Stefan in seine persönliche Hölle. Dort nimmt er die Identität von Marty an, einem alkoholkranken Busfahrer, der betrunken am Steuer einen schweren Unfall verursacht. Mehrere Studentinnen kommen dabei ums Leben. Die Polizei ist bald zur Stelle und will Marty vernehmen. Ihm gelingt jedoch die Flucht in die Berge. Die Gesetzeshüter an seinen Fersen, verschanzt sich Marty in einer Hütte. Bald beginnt es heftig zu schneien …
Der Serienmörder Ambrose belagert Stefans Körper und zieht mordend durchs Land. Er bringt auf einer Party sogar die Gäste dazu, sich gegenseitig umzubringen. Sein nächstes Ziel ist es, Marty, den Busfahrer zu töten, in dessen Körper Stefan steckt. Unterdessen versucht Bonnie in der Psychiatrie, Virginia davor zu bewahren, durch Medikamente willenlos gemacht zu werden – sie tauscht ihre Pillen aus.
Raynas Blut hat Bonnie vergiftet. Enzo versucht sie zu retten, indem er Rayna zwingt, ihr letztes Leben auf Bonnie zu übertragen. Sie stimmt zu – unter einer Bedingung: Damon und Enzo sollen ihr bei der Vernichtung der drei aus dem Phönixstein entschwundenen Vampire helfen. Unterdessen sucht Stefan die Aussprache mit Alaric, denn Caroline steht noch immer zwischen ihnen.
Damon und Enzo folgen ihrer Mission, in Raynas Auftrag die verbliebenen Vampire zu töten. Bonnies Zustand ist kritisch, das vergiftete Blut fließt durch ihre Adern und droht, sie umzubringen. In letzter Minute taucht Alexandria auf und schlägt der Sterbenden vor, ihr Leben zu retten, wenn sie im Gegenzug die Gruft, die das Böse beherbergt, öffnet. Bonnie lässt sich zunächst auf den Deal ein, doch dann wendet sich das Blatt …
Bonnie zeigt keine Lebenszeichen. Während ihr Körper ruht, dringt der Geist von Rayna in ihre Gedanken. Er will eine Vampirjägerin aus ihr machen. Auch Damon schleicht sich in Bonnies Gedankenwelt, um diese Verwandlung zu verhindern. Indem er sie provoziert, gelingt es ihm, sie ins Leben zurückzuholen. Als sie die Augen öffnet, ist sie jedoch nicht mehr dieselbe. Damon fasst daher einen fatalen Plan.
Bonnie ist nach ihrem Erwachen zu einer Vampirjägerin mutiert. Doch die alten Gefühle für ihre Freunde sind noch so stark, dass sie die Vampire vor ihrem Kommen warnt. Enzo hat das ewige Verstecken und Weglaufen so satt, dass er in aller Seelenruhe auf Bonnie und somit seinen Tod wartet. In der Zwischenzeit findet Damon in der Gruft den „letzten Ewigen“ und löscht ihn aus. Damit bricht er den Fluch, den Bonnie zur Jägerin gemacht hat.