Nach heftigen Verlusten flieht Vanessa mit Lily. Doc und Julius werden von Blak-Tek gefasst. Nach der Verwandlung in den vierten Ältesten schließt sich Sam dem Orakel an.
Beim Training merkt Julius, dass Hansens Tochter Violet versteckte Kräfte hat. Vanessa rettet eine Gruppe von Überlebenden unter der Führung der mutigen Teenagerin Jack.
Axel schließt ein Bündnis mit dem hippen Hedonisten Max, der in Wirklichkeit der brutale Aufseher des Gefangenenlagers ist, in dem Flesh und Jolene inhaftiert wurden.
Vanessa gelobt, ihre Kräfte nur für das Gute einzusetzen, doch Axel spürt sie auf. Sam möchte Michaela mithilfe des Orakels und der Schwestern wiederauferstehen lassen.
Hansen verrät Besuchern bei Blak-Tek – Sam, dem Orakel und Michaela – die Wahrheit über Violet. Axel schmiedet einen Plan, um Flesh aus Max' Gefängnis zu befreien.
Die Jagd auf Max, der aus Verzweiflung Phils Frau Jennifer und deren Sohn Owen entführt hat, führt Axel und Phil auf eine legendäre Reise in die Badlands.
Von einer gemeinsamen Blutlinie und geteilten Visionen geeint, rüsten sich Vanessa, Violet und Jack für eine Konfrontation mit Sam, dem Orakel und dem dunklen Fürsten.
Violet läuft auf der Flucht einer alten Bekanntschaft über den Weg. Das Orakel foltert Jack, um Informationen zu erhalten. Hansens geheime Vergangenheit wird enthüllt.
In einer erschütternden Rückblende wird enthüllt, dass sich Jack beim Ausbruch des Virus auf einem Schulausflug befand und somit nicht bei Violet und ihrem Vater war.
Nach ihrer Gefangennahme müssen Violet und Julius in einer Art Gladiatorenkampf mithilfe von Axel und Jack, die jüngst wiedervereint wurden, gegen Scab und Ivory kämpfen.
Violet, Julius und Axel fahren für die fehlenden Seiten aus dem Van-Helsing-Buch nach Fort Collins. Jack und Ivory platzen indes in eine Schwesternzeremonie hinein.
Dank Colonel Nicholson bekommt die Gruppe das Orakel zu fassen, jedoch rächt sich die Hexe an Hansen. Jack und Violet öffnen ein Portal zum Reich des dunklen Fürsten.
Axel und Julius begleiten Nicholson auf der Suche nach Doc zur rätselhaften Sunshine Unit. Im Reich des dunklen Fürsten plant Dracula ihre Rückkehr in die echte Welt.