In dem wunderschönen kleinen Städtchen Gardenia lebt die 16-jährige Bloom mit ihren Eltern. Der erste Tag der Sommerferien ist angebrochen und für Bloom sieht es ganz so aus, als würde eine schrecklich langweilige Ferienzeit vor ihr liegen. Aber da täuscht sie sich gewaltig! Denn plötzlich gerät sie mitten in einen erbitterten Kampf zwischen der zauberhaften Fee Stella und einer Truppe Trolle, die von Knut dem Ungeheuer angeführt wird. Knut und seine Gang sind hinter Stellas wertvollem Ring her. Mitten im heftigsten Gefecht entdeckt Bloom auf einmal, dass sie selbst auch Zauberkräfte besitzt, die sie dann auch prompt einsetzt, um Stella zu retten. Nachdem sie die Trolle in die Flucht geschlagen haben, nimmt Bloom Stella mit zu sich nach Hause. Dort erzählt Stella ihr von einer geheimnisvollen Welt namens Magix, die sich in einer magischen Dimension befindet. Da gibt es das College Alfea, auf dem Feen-Aspirantinnen das Zauberhandwerk lernen können.
Nachdem ihre Eltern sich Magix genau angeschaut haben, sind sie endlich damit einverstanden, ihre Tochter Bloom nach Alfea zu schicken, auf das College für Feen. Aber zunächst muss Bloom eine Reihe von Aufnahmeprüfungen bestehen, um überhaupt aufgenommen zu werden. Nachdem sie die alle mit Bravour gemeistert hat, erfährt sie, dass sie ein Appartement zusammen mit Stella und drei weiteren Feen namens Flora, Musa und Tecna teilt. Gemeinsam nennen sie sich die "Winx". Außer dem Alfea gibt es noch zwei weitere Colleges in Magix: Das Red Fountain College für jugendliche "Erdlinge", die als Helden und Drachentöter geschult werden, und den Cloud Tower, in dem Hexen ausgebildet werden. Und dass Hexen und Feen sich gar nicht grün sind, muss Bloom bei ihrem ersten Kampf mit den drei berüchtigten Hexen, Icy, Darcy und Storm feststellen.
Bloom fällt es schwer, im Unterricht richtig mitzukommen, schließlich ist alles noch ganz neu für sie. Währenddessen organisiert das Alfea-College eine große Willkommens-Party für die neuen Studenten. Auch die Jungs vom benachbarten Red Fountain College sind dazu eingeladen. Doch das rauschende Fest wird von einem plötzlichen Angriff der Hexen unterbrochen. Ausgerechnet Bloom rettet jedoch die Feier, indem sie die Hexen in die Flucht schlägt und wird damit zur gefeierten Heldin der Stunde. Von da an kommt ihr das College-Leben wesentlich überschaubarer vor.
Die angehenden Feen auf dem Alfea College absolvieren ihre erste praktische Übung in den äußerst mysteriösen "Schwarz-Schlamm-Sumpf". Doch das Training muss unterbrochen werden, als ein Flugzeug der Spezialisten dort notlanden muss. Sie waren unterwegs, um den bösen Troll, der einst Stella angegriffen hatte, in das Gefängnis von Magix zu bringen. Doch nach dem Crash des Flugzeuges im Sumpf, gelingt dem Troll die Flucht. Sofort machen alle sich auf die Jagd nach dem Bösewicht. Dabei entpuppt sich der Sumpf als ein sehr gefährliches Labyrinth...
Stella erhält eine Einladung zu einem Rendezvous mit Prinz Sky. Sie ahnt nicht, dass es sich dabei um eine Falle handelt, die von den drei Hexen Icy, Darcy und Storm gelegt wurde, um sie zu kidnappen. Sie wollen Stellas Ring in ihren Besitz bringen. Doch Bloom und die anderen Feen aus dem Winx Club kommen ihrer Freundin zu Hilfe. Allerdings unterliegen sie den Hexen im Kampf und müssen ihnen den Ring aushändigen. Aber warum sind die Hexen überhaupt so sehr hinter dem Schmuckstück her? Die Feen wollen diese Frage unbedingt klären und den Ring zurückholen!
Der Winx Club schleicht sich in den unheimlichen Cloud Tower, um den drei Hexen Icy, Darcy und Storm alias die Trix Stellas Ring wieder abzujagen. Währenddessen stellen die drei Hexen zu ihrer großen Enttäuschung fest, dass das Schmuckstück leider nicht die legendäre Macht der Flamme des großen Drachens besitzt wie überliefert wird. Tatsächlich gelingt es den Winx, den Ring wieder in ihren Besitz zu bringen. Doch bei ihrer Flucht landen sie ausgerechnet in der Gruft des Magischen Archivs, dem geheimnisvollsten Gewölbe des Cloud Towers, in dem alle Aufzeichnungen über sämtliche Feen und Feenländer aufbewahrt werden. Neugierig wie sie sind, wollen sie die Gruft erkunden. Doch dieser Ort steckt voller Fallen und anderer versteckter Gefahren. Doch genau in dem Moment, als die Feen schon glauben, diesen unheimlichen Ort nie mehr verlassen zu können, hören sie eine mysteriöse Stimme...
Faragonda, die Direktorin vom Alfea College, bestraft Bloom und ihre Freundinnen dafür, dass sie unerlaubt in den Cloud Tower eingedrungen sind. Sie verdonnert den Winx Club dazu, die gesamte Schule zu putzen, während alle anderen Feen sich auf dem alljährlichen magischen Jahrmarkt in der Stadt vergnügen dürfen. Um zu verhindern, dass ihre Schützlinge Magie benutzen, um ihre Aufgabe zu erledigen, nimmt Faragonda ihnen vorübergehend ihre Kräfte. Netterweise kommen die Spezialisten vorbei, um den armen Feen bei ihrer Strafarbeit zu helfen. Während sie gemeinsam fleißig putzen, dringen die Trix - die drei Hexen - in Wizgizs Labor ein und mischen eine explosive chemische Mixtur zusammen, die während der nächsten Unterrichtsstunde des Feen-Lehrers in die Luft geht. Just wird der arme Mann der Fahrlässigkeit angeklagt. Doch der Winx Club kann seine Unschuld beweisen.
Es ist Rosentag in Magix - ein rauschendes Fest steht an. Bloom und Stella sind mit dabei und schauen sich ein Motorradrennen an, an dem auch Brandon, Sky und Riven teilnehmen. Unterdessen sind die drei Hexen äußerst verärgert darüber, dass die Spezialisten den Feen ständig unter die Arme greifen. Mehr denn je trachten die Trix danach, diese Freundschaft mithilfe eines teuflischen Plans zu zerstören: Sie haben Rivens Helm manipuliert, woraufhin dieser beim Motorradrennen verunglückt. Riven gibt Bloom die Schuld für seinen Unfall, doch das Mädchen weiß, dass die Hexen hinter der Intrige stecken. Ein schlimmer Streit entbrennt, der die Freunde in zwei Lager spaltet. Die Spezialisten stellen sich auf Blooms Seite, doch Riven trennt sich wutentbrannt von seinen Gefährten. Nun haben die Hexen allen Grund zum Triumph und bieten Riven prompt ihre Freundschaft an. Ist Riven nun für immer den dunklen Mächten verfallen?
Bloom hat mysteriöse Visionen: Im Traum erscheint ihr Daphne, eine geheimnisvolle Nymphe. Wer ist diese Daphne? Schließlich findet Bloom heraus, dass Daphne eine der neun legendären Nymphen von Magix ist. Unterdessen verlässt Musa tief gekränkt Alfea. Sie hat erfahren, dass sich Riven und Darcy angefreundet haben. Als sie die beiden zusammen in einem Cafe sieht, bricht ihr das Herz. Zu allem Überfluss wollen ihr Icy und Storm eine Abreibung verpassen, doch gerade noch rechtzeitig eilen die Spezialisten - ohne Riven - und die Feen herbei - so können sie das Schlimmste verhindern. Während des Kampfes registriert Icy Blooms gewaltige Energieströme. Woher hat Bloom diese unglaubliche Energie, die der Flamme des großen Drachens gleicht?
Icy versucht mehr über Bloom und deren Herkunft zu erfahren. Woher stammen ihre unglaublichen Kräfte, die sie im jüngsten Kampf unter Beweis stellte? Hierzu haben die Hexen einmal mehr einen finsteren Plan ausgeheckt: Bloom muss eine Zwischenprüfung in Alfea absolvieren und wird hierzu von Lehrer Wizgiz mithilfe der Simulationskammer auf den Planeten Domino gebeamt. Die Trix aber haben den Computer manipuliert, so dass sie selbst auf Domino auftauchen und Bloom dort bedrohen. Hierdurch wollen sie testen, ob Bloom tatsächlich die unglaubliche Kraft der Flamme des großen Drachens besitzt. Zumindest eines scheint sicher: Bloom ist eine ganz besondere Fee mit ganz besonderen Fähigkeiten...
Flora übt für eine Prüfung und überall stehen ihre Pflanzenexperimente herum. Die Winx haben bald genug davon, und Flora zieht mit ihrem Labor in den Schwarz-Schlamm-Sumpf. Die anderen begleiten sie. Auf der Suche nach der "Fröhlichen Gladiole" begegnen sie ein paar Wassernymphen, die in großer Not sind. Die Winx wollen helfen und suchen ein geheimnisvolles Monster. Es stellt sich raus, dass die Insel eigentlich der Rücken einer Riesen-Schildkröte ist, die verflucht ist und schlafwandelt. Die Winx befreien das Tier von dem Fluch, und es zieht von dannen. Flora sorgt dafür, dass die Wassernymphen immer genug Xilith-Blätter haben werden. Sie schenken Flora zur Belohnung eine Fröhlichen Gladiole, so dass sie auf jeden Fall ihre Prüfung bestehen wird....
Immer noch beherrschen die anstehenden Zwischenprüfungen das Leben an der Schule von Alfea. Alle außer Stella, die den drei Hexen beim "Miss Magix"-Schönheitswettbewerb die Stirn bieten will, bereiten sich auf ihr Aufgaben vor. Das Scharmützel zwischen Stella und den Trix endet gut - doch Stella fällt durch ihre Schul-Prüfungen. Nun muss sie doppelt soviel für ihr Examen büffeln, falls sie das Jahr nicht wiederholen will.
Bloom besucht ihre Eltern in Gardenia - und demonstriert ihre neu entdeckten Kräfte: Immerhin kann sie sich in die Gedanken anderer Menschen einfühlen und feststellen, ob deren Absichten gut oder schlecht sind. Dank dieser Kraft durchkreuzt Bloom die üblen Pläne zweier Schwindler, die beinahe die Eltern der jungen Fee betrogen hätten. Schließlich stellt sich heraus, dass Bloom von ihren Eltern adoptiert wurde. Mike, ihr Adoptivvater, fand sie einst eingeschlossen von lodernden Flammen. Bloom ist geschockt, doch sie muss ihrer wahren Identität ins Auge sehen.
Bloom will in den Cloud Tower schleichen, um mehr über ihre geheimnisvolle Herkunft zu erfahren. Nach etlichen Hindernissen und Gefahren gelangt sie schließlich in die Gruft des Magischen Archivs, dem geheimnisvollsten Gewölbe des Wolkenturms, in dem alle Aufzeichnungen über Feen und Feenländer aufbewahrt werden. Zu ihrem Entsetzen erfährt sie dort, dass sie eigentlich eine böse Hexe ist! Beschämt und geschockt läuft Bloom davon - unwissend, dass Icy hinter dem dunklen Geheimnis steckt. Nun versuchen die drei Hexen, Bloom mit aller Macht auf ihre Seite zu ziehen...
Bloom stößt mit Wizgiz zusammen. Dabei verliert der Lehrer einen versiegelten Umschlag: Fragen und Antworten für eine wichtige Prüfung am nächsten Tag! Bloom zeigt den wertvollen Fund ihren Freunden. Was sollen sie nur tun? Sollen sie den Umschlag öffnen und damit in den Besitz aller Fragen und Antworten für den Test kommen? Doch schließlich entscheiden sich die Freunde für die Ehrlichkeit und tasten das Siegel nicht an. Am nächsten Morgen in der Schule: Bunte Farbmarkierungen zieren die Gesichter so mancher Klassenkameraden von Bloom und ihren Freunden. Wizgiz hatte eine ganz eigene Methode entwickelt, um die Ehrlichkeit seiner Schüler zu testen: Seine "zufällig" verlorenen Umschläge enthielten keine Fragen und Antworten, sondern Farbdüsen, die durch Öffnen des Kuverts aktiviert werden...
Stella organisiert eine Modenshow anlässlich ihres Geburtstags. Damit hofft sie, ihre getrennt lebenden Eltern gemeinsam an einen Tisch zu bringen. Doch Stellas Hoffnungen zerschlagen sich , als ihr Vater mit einer neuen Bekannten auftaucht. Um die Situation weiter zu verschlimmern, hilft Riven den Hexen die Party zu sprengen. Icy verflucht Stella und verwandelt sie in eine Statue aus Eis! Einmal mehr scheinen die Hexen über die Feen zu triumphieren...
Zufällig entdeckt Bloom, dass Brandon kein einfacher Begleiter von Prinz Sky, sondern eigentlich selbst Prinz Sky ist! Aus Sicherheitsgründen hatten die beiden ihre Rollen getauscht. Aber es gibt noch eine weitere Überraschung: Brandon hat eine wunderschöne Auserkorene an seiner Seite - die bezaubernde Prinzessin Diaspro. Bloom traut der Sache nicht. Sie ist überzeugt, dass die vermeintliche Prinzessin ein Werkzeug der Hexen ist. Also strebt Bloom einen Kampf gegen Diaspro an. Doch zum Erstauen der Fee stellt sich heraus: Diaspro ist eine echte Prinzessin!
Bloom macht sich heimlich davon und geht zurück nach Gardenia. Sie ist traurig und vermisst ihre Freundinnen, will sich aber einleben. Die Trix haben ihre Abreise bemerkt und folgen ihr. Sie greifen erst ihre Eltern, dann sie selbst an und rauben ihr schließlich ihre Kräfte. Bloom erfährt, dass sie die Prinzessin von Domino ist, einzige Thronerbin und Hüterin der Flamme des Großen Drachens. Stella besucht Bloom, und gemeinsam kehren sie nach Magix zurück, um den Kampf gegen die Trix wieder aufzunehmen.
Mithilfe ihrer neu erworbenen Macht, die sie Bloom im Kampf abgerungen hatten, übernehmen die Trix nun die Herrschaft in Cloud Tower. Professor Griffin, die Leiterin des Wolkenturms, landet im Kerker - ebenso wie alle Hexen, die sich den Trix in den Weg stellen. Nun steht der Unterwerfung von Magix nichts mehr im Weg! Unter der Herrschaft der drei Hexen versinkt das Land schon bald im Chaos. Fieberhaft sucht der Winx Club nach einer Lösung, um das Land aus dem Joch der Trix zu befreien. Doch ohne Blooms magischen Kräfte scheint die Lage aussichtslos zu sein.
Nach zäher Überzeugungsarbeit von Bloom und ihren Freundinnen erlaubt Faragonda ihren Schülerinnen, Domino, das zerstörte Reich, zu ergründen - in der Hoffnung eine Spur der magischen Macht des Drachenflamme zu finden. Dies scheint der einzige Ausweg zu sein, um Magix vor den zerstörerischen Mächten der Trix zu retten. Inzwischen haben die Hexen sogar Red Fountain zerstört, deshalb sind die Jungen nach Alfea geflohen. Unterdessen sind die Feen in Sparks angekommen - und werden prompt von Icy angegriffen, die ihre ganze Kraft gegen den Winx Club einsetzt. Nach einem spektakulären Kampf gelingt den Feen die Flucht vor Icys teuflischer Faust. Doch bald schon stellen die Heldinnen fest, dass die Suche nach der sagenumwobenen Flamme des großen Drachens offenbar aussichtslos ist...
Auf ihrer Suche nach der sagenumwobenen Flamme des großen Drachens im verlorenen Reich Domino entdeckt der Winx Club den uralten königlichen Palast. Dort findet Bloom eine Krone, die ihr bereits in einigen Visionen erschienen war. Als sie die Krone aufsetzt, durchfahren sie mysteriöse Energiestöße, und längst vergessene Erinnerungen kehren zurück. Dadurch erfährt Bloom, wie sie ihre Macht von den drei Hexen zurückgewinnen kann. Doch urplötzlich erscheint Icy und attackiert die Freunde. In höchster Not rettet Brandon die Mädchen vor der Hexe. Mit ihrem neuen Wissen begeben sich die Feen zurück nach Magix, bevor das Reich unter der Herrschaft der drei Hexen endgültig erlischt.
Der Kampf der Kämpfe steht bevor: Die Feen aus Alfea sind aus Domino zurückgekehrt. Nun schließen sie sich mit den Spezialisten aus Red Fountain und den Lehrern beider Schulen zusammen, um Magix zu befreien. Dazu haben sie strategische Gruppen gebildet, die von verschiedenen Positionen den Wolkenturm stürmen sollen. Auf dem Weg dorthin begegnen sie Riven, der sich aus dem Kerker befreien konnte und sich nun der Gruppe anschließt. Er bereut seine unheilige Allianz mit den Trix und kämpft nun Seite an Seite mit den Feen und den Spezialisten, um Magix vor der Schreckensherrschaft der Hexen zu retten.
Bloom und ihre Freunde schleichen sich in den Wolkenturm und gelangen mit Knuts Hilfe in einen Raum, in dem die vermeintliche Drachenflamme brennt. Doch da tauchen die Trix auf, und es wird klar, dass das nicht die echte Flamme ist. Die Hexen wollen Bloom endgültig vernichten. Doch da tritt die befreite Griffin mit ihren Schülerinnen ein und hält die drei Hexen vorübergehend durch einen Bann auft. Alle kehren durch einen Lufttunnel gemeinsam zur Feenschule zurück, nur Bloom und Brandon fliegen ein gefährliches Ablenkungsmanöver mit dem Spacegleiter - und verunglücken im Wald.
Nach ihrem Unfall mit dem Spacegleiter versuchen Bloom und Sky ihr Glück zu Fuß. Sie wollen zurück nach Magix, um schnellstmöglich Hilfe zu suchen. Plötzlich hört Bloom, dass sie von Daphne gerufen wird, und entscheidet sich, allein zum mysteriösen Roccaluce-See zu gehen. Unterdessen trifft Sky in Magix ein, doch die einst so lebendige Stadt wirkt wie ausgestorben. Inzwischen kämpfen Griffin und Faragonda gemeinsam gegen die Armee der Finsternis. Als sie alle Kräfte vereinen, gelingt es ihnen schließlich, die Armee zu vernichten. Doch die Trix planen bereits einen neuen Angriff.
Bloom trifft erneut auf Daphne, die ihr erklärt, dass sie ihre Kräfte gar nicht an die Trix verloren habe, sondern nur aufgrund ihrer Ängste und Zweifel schwach geworden sei. Bloom geht in sich und entdeckt tatsächlich ihre Kräfte wieder! Sie fliegt zu Sky, der in dem menschenleeren Magix herumirrt und plötzlich von Monstern angegriffen wird. Bloom eilt ihm zu Hilfe, und gemeinsam fliegen sie zur Feenschule. Dort bereiten sich alle auf die finale Schlacht vor. Die Trix rücken mit großer Armee an, und Bloom hat einen Teil ihrer magischen Kräfte wiedererlangt. Den Gefährten gelingt es, alle Opfer der drei Hexen von ihren Flüchen zu befreien. Icy fordert Erzrivalin Bloom zu einer finalen Schlacht heraus: Durch einen Kampf soll sich entscheiden, wer der würdige Träger der Drachenflamme ist. Bloom willigt ein. Doch sie muss gegen übermächtige Gegner antreten...
Der finale Kampf zwischen Bloom und den Trix steht an: Wird es Bloom gelingen, dem finsteren Treiben der drei Hexen Einhalt zu gebieten und Icy, Stormy und Darcy endlich hinter Gitter zu bringen? Die Chancen stehen nicht gut, doch ihr großes Herz und ihre Aufrichtigkeit verleihen Bloom ungeahnte Kräfte. Noch etwas beschäftigt das Mädchen mit den magischen Fähigkeiten: Ihre leiblichen Eltern scheinen noch am Leben zu sein. Also fällt Bloom den mutigen Entschluss, sie zu finden.