Die Elfenschule ist nach dem Kampf gegen die Armee der Finsternis wieder neu erstanden und schöner denn je. Aus diesem Anlass feiern die Feen Musa, Stella, Flora und Bloom eine große Wiedereröffnungsparty. Währenddessen versucht die Fee Layla die kleinen Elfen Zing, Digit, Chatta, Tune, Amore, Lockette und Piff aus der Gewalt des bösen Darkar zu befreien...
Layla kommt in der Elfenschule wieder zu sich und wird von Musa, Stella, Flora und Bloom in den Kreis der Feen aufgenommen. Layla erzählt von ihrem furchtbaren Abenteuer mit Darkar. Die anderen Feen beschließen, Layla zu helfen. In der Zwischenzeit hat der böse Darkar die drei Trix Icy, Darcy und Stormy aus dem Lichtfels-Kloster befreit und sie unter seine Fittiche genommen. Nun schenkt er ihnen das Bloomix, mit deren Hilfe sie ihre Magie vervielfachen können...
Layla offenbart sich ihrer Freundin Faragonda und erzählt ihr, dass die Elfen sich in der Gewalt des bösen Darkar befinden. Faragonda beschließt, sofort ein Rettungsteam zusammenzustellen. Stella, Bloom und Layla werden dabei von den zwei Spezialisten Brandon und Sky begleitet. In den Höhlen unter der Erde kommt es zum ersten gefährlichen Kampf mit den von Darkar ausgesandten Schattenmonstern.
Brandon und Stella werden von einem unterirdischen Fluss mitgerissen und landen im Königreich von Tiefland. Dort werden sie von Sponsos und Abrupto, zwei menschenähnlichen Wesen, gefunden. Sponsos stellt die beiden der Prinzessin Amentia vor. Zu seinem Leidwesen erwählt die Thronfolgerin Brandon und nicht ihn selbst zu ihrem zukünftigen Ehemann, doch der will eigentlich nur wieder an die Oberfläche zurück...
Während sich Layla zu den Elfen vorkämpft, um diese zu befreien, liefern sich Sky, Bloom und Stella ein Gefecht mit ihren alten Feinden den Trix. Als sie besiegt am Boden liegen, kommt ihnen ein geheimnisvoller Paladin zu Hilfe und verjagt die drei Trix. Wie durch ein Wunder schwirren auch die kleinen Elfen herbei, die erstaunlicherweise freigelassen worden sind.
Sky, Layla, Stella und Bloom gelangen gerade noch rechtzeitig für die Hochzeit nach Tiefland. Dort platzen sie in die gerade anlaufende Hochzeitszeremonie. Gut, dass sie Amore dabei haben, die Amentias Herz öffnet und ihr zeigt, wer ihr wahrer Bräutigam ist nämlich Sponsus. Daraufhin können die Liebes-Spezialisten, die Elfen und die Feen, wieder zurück an die Oberfläche.
An einem stürmischen Tag taucht mitten in Alfea ein geheimnisvoller Stein auf. Faragonda beauftragt die jungen Elfen, diesen Stein mit ihrer Magie zu zerstören, aber alle scheitern. Ihr neuer Professor Avalon, der sie schon einmal aus den Fängen der Trix befreit hat, zeigt ihnen, wie man es macht. Er unterrichtet sie in einer neuen Art von Zauberei, mit der sie sogar Lord Darkar besiegen können.
Die Feen besuchen die Wiedereröffnungsfeier der Red Fountain Schule, um an der Eröffnungszeremonie teilzunehmen. Doch Lord Dakar läßt den mächtigen Graakthroat los, um die Aufmerksamkeit der Feen und der Spezialisten zu stören, damit die Trix den Codex stehlen kann. Mit Hilfe des sympathischen Helia gelingt es den Feen, den Sieg über das Monster davonzutragen und den Diebstahl des Codex' zu verhindern.
Tecna und Digit glauben, dass Professor Avalon ein dunkles Geheimnis hat. Aber es stellt sich heraus, dass es nur eins der magischen Experimente von Wizgit gewesen ist. Durch Avalons Magie kann Bloom mehr über ihre Vergangenheit erfahren und auch darüber, was mit ihrer Familie geschehen ist...
Eine Katastrophe bricht über die Schule der roten Fontäne und die Spezialisten herein: Die Trix greifen an und dank ihrer neu erworbenen magischen Fähigkeiten können sie nicht besiegt werden. Sky ist schwer verletzt. Tecna kann es nicht fassen, dass Timmy zulässt, dass der Codex gestohlen wird. Da entdeckt Bloom neue Kräfte, die es ihr ermöglichen, Sky zu helfen...
Die kleinen Elfen werden verzaubert und bekommen schreckliches Heimweh. Sie entkommen den Feen und wollen sich ins Elfendorf aufmachen. Dakar wartet derweil nur darauf herauszufinden, wo sich das Elfendorf befindet. Bloom kann gerade noch Dakars Fluch mit einem Heilzauber brechen, um seinen bösen Plan zu vereiteln.
Musa lernt den neuen Spezialisten kennen Jared, der sich sofort unsterblich in sie verliebt. Jared gefällt Musa auch ganz gut, allerdings hängt sie immer noch an Riven. Derweil missbraucht Darcy Jared und hypnotisiert ihn, um den Simulatorraum zu manipulieren. Dadurch geraten die Feen im Simulator in eine gefährliche Situation. Erst im letzten Augenblick gelingt es den Winx, einen Konvergenzzauber zu sprechen und dadurch aus der Falle zu entkommen.
Bloom, Flora und die Spezialisten aus Skys Heimatkönigreich kämpfen gegen eine Gruppe gefährlicher Techno-Ninjas. Nach einigen Rückschlägen gelingt es ihnen jedoch, Prinzessin Diaspro aus den Fängen der Ninjas zu retten. In Alfea liefert sich währenddessen Musa eine Schlacht mit Stormy und kann sie tatsächlich besiegen. Daraufhin schwört Stormy Rache.
Stormy attackiert Musa während ihres Auftrittes in der Roten Fontäne Schule und bringt dabei ihren Vater in Gefahr. Aber durch die schnelle Reaktion von Musa und Riven geht alles gut aus und ihr Vater ist schließlich doch einverstanden, dass Musa sich weiter ihrer Musik widmet...
Die Feen unternehmen zusammen mit den Elfen eine Reise nach Gardenia, um zu Mitzis Halloween-Party zu gehen. Mitzi will ihnen einen gemeinen Streich spielen, aber die Elfen durchkreuzen ihren Plan. Am Ende ist sie diejenige, die ausgelacht wird...
Die Feen haben sich an der Schule von Wolkenturm eingeschrieben, um den nächsten Codexteil zu beschützen. Doch die Winx können sich nicht über ihre Strategie einigen und trennen sich. Tecna findet heraus, wo sich der Codex befindet und wird von Icy eingefroren. Damit ist der Codex in unmittelbarer Reichweite der Trix...
Die Winx versuchen, den nächsten Teil des Codex zu schützen, indem sie ihre Kräfte mit einem Konvergenzzauber vereinen. Als der Zauber fehlschlägt, nutzen Icy, Stormy und Darcy das aus: Sie schnappen sich den vorletzten Codexteil und entkommen. Jetzt bleibt nur noch ein einziges Stück übrig...
Bloom wird auf einer magischen Reise von einem teuflischen Schattenvirus befallen. Darkar ergreift die Kontrolle über sie und verleiht ihr größere Kräfte. Er zwingt sie, Alfeas magisches Archiv anzugreifen und den dritten Teil des Codex zu stehlen. Layla, Stella, Musa, Flora und Tecna kämpfen zwar tapfer, aber die besessene Bloom ist ihnen überlegen. Als Avalon den Feen zu Hilfe kommt und Bloom heilt, ist Darkar schon im Besitz des dritten Codexteils...
Icy gelingt es trotz des überraschenden Beistands von Prinzessin Amentia, den Codex zu stehlen. Die Feen und die Spezialisten machen unterdessen Ferien. Dabei geraten sie in einen kaputten Skilift und bleiben stecken. Bloom hat die rettende Idee...
Die Trix haben sich ins Wildland aufgemacht, um Bloom zu entführen. Stella lässt ihre Strandmodenschau sausen, um Layla zu helfen und dafür ihr Charmix zu bekommen. Musa hat sich entschieden, Riven ihr Vertrauen zu schenken. Auch sie verdient sich dadurch ihr Charmix. Allerdings haben die Trix eine gemeine Falle vorbereitet. Die Feen und die Spezialisten befinden sich in höchster Gefahr...
Layla ist von den anderen getrennt worden und muss ihre Angst vor der Einsamkeit überwinden. Timmy wird durch einen schlauen Plan zum Retter für alle. Auch Tecna freut sich für ihn, obwohl nicht sie die große Heldin des Tages ist. Beide verdienen ihr Charmix doch die Elfen sind mit merkwürdigen Sporen in Kontakt gekommen und werden krank...
Flora rettet das Elfendorf, indem sie den Lebensbaum heilt. Dadurch verdient sie sich ihr Charmix. In Alfea erweist sich inzwischen, dass Avalon ein Spion von Darkar ist. Bevor ihn jemand aufhalten kann, gelingt es ihm, Bloom zu entführen...
Die Feen, die Elfen und die Spezialisten starten eine Rettungsmission, um Bloom zu befreien. Brandon und Sky müssen in Tiefland Kostproben ihres Könnens zeigen, um von Prinzessin Amentia Hilfe zu bekommen. Bloom ist inzwischen völlig in der Gewalt von Lord Darkar und hat sich in ein Geschöpf der Dunkelheit verwandelt...
Darkar hat Bloom auf die Seite des Bösen gezogen. Sky und seine Spezialisten liefern sich einen großen Kampf mit seinen bösen Monstern. Nachdem sich die Feen tränenreich von den Spezialisten verabschiedet haben, betreten Stella und die anderen die Zitadelle. Drinnen werden sie von einem weiteren Monster aufgehalten. Es ist Darkars letzter Verteidiger...
Die letzte Schlacht in Lord Darkars Festung tobt. Faragonda, Griffin und Codatorta drängen den Wächter der Festung zurück, während Darkar zusammen mit der dunklen Bloom gegen die Trix und die Spezialisten kämpft. Die Schlacht steht auf des Messers Schneide, als plötzlich die drei Trix auftauchen. Sie wenden sich gegen ihren alten Meister, da dieser sie verraten hat. Das entscheidet die Schlacht...