Sein Sohn Harrison bringt Dexter um den Schlaf und setzt seinen Job als Forensiker des Miami Police Department und sein blutiges Hobby als selbsternannter Rächer aufs Spiel. Unterdessen taucht FBI Special Agent Lundy wieder auf. Er ist auf der Jagd nach einem Serienmörder, von dem er nicht einmal beweisen kann, dass er wirklich existiert: dem geheimnisvollen 'Trinity-Killer.'
Nach seinem schweren Autounfall, kann sich Dexter nicht mehr erinnern, wo er die Leiche seines letzten Opfers gelassen hat. Unterdessen muss sich seine Schwester Debra mit ihrem wieder aufgetauchten Ex-Lover FBI-Agent Lundy auseinandersetzen. Der Trinity-Killer ist inzwischen auf der Suche nach seinem nächstem Opfer.
Einige Fälle von Vandalismus machen Dexters Nachbarn misstrauisch. Das bringt sein Doppelleben in Gefahr. Noch dazu besteht Rita darauf, ihn seit seinem Autounfall zu fahren. Auch seine Schwester Debra muss damit zurechkommen, dass sich ihr Freund Anton mehr um sie kümmern will. Dabei ist sie zunehmend fasziniert von den Theorien ihres Exfreundes Lundy über den geheimnisvollen Trinity-Killer.
Dexter ist Strohwitwer: Rita ist mit den Kindern auf einer Hochzeit. Da lernt er eine Polizistin kennen, die eine Seelenverwandte zu sein scheint. Seine Chefin LaGuerta und sein Kollege Baptista beziehen unterdessen ausgerechnet Dexter in das Problem ihrer Beziehung am Arbeitsplatz mit ein. Lundys Jagd nach dem sagenhaften Trinity-Killer gerät in die Kritik und er und Debra kommen sich wieder näher.
Aktuelle Ereignisse bringen Dexter selbst auf die Spur des Trinity-Killers und seine Motive sind nun persönlich. Aber er muss bald feststellen, dass der Serienmörder wenig mit den anderen Monstern gemein hat, die er bisher gejagt hat. Dexters Frau Rita entdeckt unterdessen eines seiner Geheimnisse und merkt, wie wenig sie über den Mann weiss, den sie geheiratet hat.
Dexter ist dem Miami Police Department auf der Jagd nach dem Trinity-Killer nur einen Schritt voraus. Er muss sich beeilen, um ihn zuerst zur Strecke zu bringen. Gleichzeitig wird ihm klar, dass er von dessen scheinbar perfekten Doppelleben noch einiges lernen kann. Seine Schwester Debra ist unterdessen bereit für ihre Ermittlungen auch ihre Karriere aufs Spiel zu setzen.
Ein abgetrennter menschlicher Arm wird in einem Alligator gefunden und führt Dexter zu seinem nächsten Opfer, einem mörderischen Fotografen. Aber im Alltagsstress zwischen Familie und Job macht Dexter seinen bisher größten Fehler und verletzt seinen Kodex. Aber auch der Trinity-Killer muss von seiner gewohnten Routine abweichen.
Dexter dachte, dass der Kodex seines Vaters ihn vor der Entdeckung schützen sollte. Aber nach seinem entscheidendem Fehler fragt er sich, ob er ihn nicht vielleicht vor etwas weit gefährlicheren bewahren sollte: menschlichen Gefühlen. Als er erfährt, dass der Trinity-Killer eine Reise plant, ergreift er die Gelegenheit um mehr über das ihm so ähnliche Monster zu erfahren.
Dexter nutzt die Feiertage um immer tiefer in die Psyche und die Familie seines neuesten Gegenspielers einzudringen. Er trifft auf eine pervers-verdrehte Welt. Dexters Frau Rita hat unterdessen alle Hände voll zu tun, das Thanksgiving-Essen für ein volles Haus und einige unerwartete Gäste vorzubereiten.
Dexter dachte er hätte den Trinity-Killer durchschaut. Aber als ein 10-jähriger Junge verschwindet, muss er noch einmal alles in Frage stellen. Und mit jedem weiteren Schritt vorwärts muss er sich der Tatsache stellen, dass er vielleicht mehr mit dem Massenmörder gemein hat, als ihm lieb ist. Unterdessen geraten immer mehr Geheimnisse ans Licht
Dexters schlimmste Befürchtungen sind wahr geworden: Die Polizei von Miami steht kurz davor den Trinity-Killer zu fassen und damit auch Dexters geheime Jagd und sein gesamtes Doppelleben aufzudecken. Dexter muss zu radikalen Mitteln greifen, um Zeit zu gewinnen, selbst mit dem Trinity-Killer auf seine Art fertig zu werden.
Die Jagd auf den Trinity-Killer spitzt sich zu: Arthur warnt Dexter sich zurückzuziehen, aber Dexter ist sogar bereit seine Tarnung zu riskieren, um ihn zur Strecke zu bringen. Aber am Ende verliert er mit einem kurzfristigen Sieg, was ihn im Leben am wichtigsten ist.